DNA obtained for the first time from extinct Carolina parakeets reveals their closest relatives and provides insight into the evolution of New World parrots

Carolina parakeet, Conuropsis carolinensis, hand-colored engraving (1825).

The Carolina parakeet,Conuropsis carolinensis (pictured above), was the only endemic parrot in the United States.

It had one of the most northerly ranges of any parrot species, even occurring along the southern shores of Lake Ontario (see range map, right; doi:10.2173/bna.667). But European settlers quickly persecuted this colourful and widespread parrot out of existence for food, feathers, “sport” and to protect their crops. By the early 1920s, this common parrot was gone forever.

So efficient was the extermination campaign that the Carolina parakeet disappeared before we knew much about its ecology and behaviours. The little that we do know about these iconic birds‘ life history and historical distribution comes from modern scientists, ornithologists and historians stitching together brief snippets penned by 19th century naturalists with personal observations reported by the few still-living people who knew this bird.

Also mysterious are the precise evolutionary relationships between the Carolina parakeet and other neotropical parrot species. Although this parrot is the only member of its genus, Conuropsis, its long, pointed tail and wings, feathered cheeks and lores, the combination of yellow and orange head plumage and blue feathers in its wings, and its comparatively broad and heavy bill closely resemble these same features in several parrots in the genus Aratinga, leading most authorities to argue they are close relatives.

But other authorities have pointed out that the Carolina parakeet’s fully feathered ceres, that fleshy area surrounding its nostrils, is a trait shared with the monk parakeet, Myiopsitta monachus (doi:10.2173/bna.667), a parrot that still lives in temperate South America. For this reason, it has been proposed that the Carolina and monk parakeets may be sister species – each other’s closest relatives.

This controversy gives rise to questions about the evolutionary relationships between New World parrot species as well as about the process of evolution in general: which of these characters are shared due to relatedness and which are the result of convergent evolution from having to deal with similar ecological challenges? What do these similar traits tell us about the ecology of these parrots? What can we learn about an extinct species after clarifying its evolutionary relationships with extant, or still-living, species?

To elucidate the evolutionary relationships between these parrots, a collaboration was forged between Jeremy Kirchman, Curator of Ornithology at the New York State Museum in Albany, and Erin Schirtzinger (who was a graduate student at the time) and her thesis advisor, Timothy Wright, a professor of biology at New Mexico State University in Las Cruces. The team isolated and sequenced the DNA from toepad tissue obtained from two museum specimens of the extinct Carolina parakeet. These DNA sequences totalled 876 nucleotides (nts) and comprised portions of two mitochondrial genes: COI (251 nts) and ND2 (625 nts). These gene sequences were aligned with the same DNA segments from 47 other parrot species, 43 of which are neotropical parrot species.

Statistical analyses of the nucleotide differences between these aligned sequences and subsequent reconstruction of the New World parrot family tree indicates that the Carolina parakeet is part of a well-supported group, or clade, of neotropical parakeets (figure 1):

Fig 1. Phylogram of relationships among extinct Carolina Parakeet, 43 extant species of Neotropical parrots, and 4 Old World parrots, based on a six-partition mixed-model Bayesian analysis of sequences from the mitochondrial COI & ND2 genes. Nodal support values indicate maximum likelihood (ML) bootstraps (below branch) & Bayesian posterior probabilities (above branch). Tildes (~) indicate ML bootstrap support values <50%. Scale bar indicates number of base substitutions per site.

As you can see in the above phylogram, the analyses strongly indicated that the Carolina parakeet (red arrow) is the sister species to a well-supported triad of sampled species, including; the mostly yellow-and-orange sun parakeet, Aratinga solstitialis, the golden-capped parakeet,A. auricapillus, a green parrot with an orange-and-yellow forehead, and the nanday parakeet, Nandayus nenday, a green parrot with a black head and neck. These similarities suggest that this striking plumage coloration evolved in the shared ancestor of this lineage and was partially lost by the nanday parakeet, which retains its blue primaries but has replaced (or obscured) the yellow-and-orange head and neck plumage with black.

A close look at the phylogram above (detail below) makes it obvious that the Aratinga are scattered all over this family tree, indicating this particular genus is highly polyphyletic – which is how scientists describe a taxonomic mess that will require some serious work to resolve (PhD project, anyone?).

Figure 1. (Detail)

But at the same time, if you dig out your magnifying glass and examine the original phylogram closely (figure 1), you’ll see that the relationship between the Carolina parakeet and the monk parakeet is not at all close. This indicates that one physical trait, feathered ceres, is the result of convergent evolution — possibly an adaptation for cold tolerance that evolved independently in both species.

This DNA detective work underscores other similarities, too. For example, wild sun parakeets are quite gregarious, roosting communally in tree cavities either by day or night – a behaviour reported for extinct Carolina parakeets, too.

I chose to share this story with you because even though the Carolina parakeet is extinct, we still can salvage some of this species’ history despite its tragic loss. For example, these data help bring into focus a larger question: how did the ancestor of the Carolina parakeet colonize temperate North America? Let’s take a peek at the range data for this species and its relatives. The Carolina parakeet’s closest living relatives are widely distributed across temperate and tropical South America, whilst those Aratinga species occurring in Mexico, other parts of Central America, or in the Greater Antilles are more distant relations. Since the Carolina parakeets’ more distant relations are geographically closer to its own historic range whilst its closest relatives are more geographically distant to it, these data are consistent with the generally accepted scientific idea that Central and North America were colonized at different times by distinct lineages of parrots – parrots that originally invaded South America from Antarctica (doi:10.1111/j.1365-2699.2011.02555.x). Fossil data, although sparse, lends support to this idea.

What drove these ancestral parrots to roam so widely at different times? An independent line of research published by Manuel Schweizer, Ole Seehausen and Stefan Hertwig provides some insight (doi:10.1111/j.1365-2699.2011.02555.x). In this fascinating paper, Schweizer’s team analyzed portions of two nuclear (chromosomal) genes to estimate the phylogenetic relationships between 75 parrot and 21 other avian taxa. Using a molecular clock calibrated by avian fossils, Schweizer’s team evaluated the importance of past climate change, plate tectonics and ecological opportunity upon the evolution and geographic distribution of the major bird groups, including parrots.

According to this team’s findings, parrots originated on Gondwana and diversified after this land mass broke up. The resulting habitat shifts on the drifting continent fragments, caused by climate change and the appearance of new mountain ranges, gave rise to geographic isolation and habitat fragmentation, both of which provided new ecological opportunities and challenges for these birds, and also drove their evolution and ensuing movements.

So even though extinction has muddied the waters of our understanding, this research indicates that, through careful molecular detective work, we may still gain some understanding into the mechanisms of evolution and the events that drive it.

Fonte: The Guardian


Resenha do autor

Um estudo evolutivo baseado na comparação de DNA e evidências fósseis traçam o caminho evolutivo do extinto papagaio da Conuropsis carolinensis, espécie endêmica dos Estados Unidos.

Os colonos europeus perseguiram e extinguiram este papagaio colorido para proteger as suas colheitas. De fato, desde os anos 1600 até hoje 98% das extinções que ocorreram foi por causa da ação do homem. A cada século as taxas de extinção foram aumentando proporcionalmente ao desenvolvimento urbano. No Havaí, antes dos anos 400 d.c havia exatamente 98 espécies de pássaros endêmicos. Quando os polinésios colonizaram a ilha esse numero caiu para 50. Quando os europeus conquistaram o Havaí em 1778 levaram diversos animais domésticos como cães, gatos, corujas e também predadores e parasitas que reduziram esse numero para somente 17 espécies endêmicas. Infelizmente perde-se muitas aves antes mesmo delas serem conhecidas pela ciência, como ocorreu com o papagaio Carolina. De fato, esse papagaio foi extinto no início de 1920 e a campanha para sua destruição foi tão eficiente que o periquito Carolina desapareceu antes de nós sabermos qualquer coisa sobre sua ecologia e comportamento. O que se sabe dele hoje é o que os naturalistas esboçaram no século 19

Apesar de misteriosa, as relações evolutivas entre o Carolina e outras espécies de papagaios neotropicais agora parecem esclarecer pouco a pouco. Embora este papagaio seja o único membro de seu gênero, sua cauda longa e pontiaguda, asas azuis, bochechas e penas com uma combinação de amarelo e laranja na cabeça, eles apresentam as mesmas características que vários papagaios no gênero Aratinga. (gênero na qual se encontra a ararajuba, símbolo do Brasil)

Outros autores apontam que o papagaio Carolina apresenta a área carnuda em torno de suas narinas muito semelhante ás vistas no periquito monge Myiopsitta monachus. Isso levanta questionamentos a respeito das relações evolutivas entre as espécies de papagaios do Novo Mundo e os caminhos evolutivos tomados por elas. De fato, o que podemos aprender sobre uma espécie extinta depois de esclarecer suas relações evolutivas existentes com espécies ainda vivas?

Evidente que a melhor abordagem neste sentido deve ser feita a partir de questões reflexivas que devem ser abordadas por disciplinas como a educação ambiental. Uma revisão de nosso relacionamento com a natureza pode abordar temas complexos e de profunda reflexão, por exemplo, como e por quais meios esses processos de extinção vem ocorrendo e como nós de alguma forma podemos estar relacionados a eles.

Para elucidar as relações evolutivas entre estes papagaios uma equipe multinacional sequenciou o DNA do papagaio Carolina a partir de uma amostra obtida de dois indivíduos de um museu de historia natural. Estas sequências de DNA totalizaram 876 nucleotídeos e porções compostas de dois genes mitocondriais. Essas sequências de genes foram alinhadas paralelamente, ou seja, os mesmos segmentos de DNA de 47 espécies de papagaio e outros 43 psitacídeos neotropicais.

As análises estatísticas das diferenças de nucleotídeos entre essas sequências alinhadas e reconstrução posterior da Nova árvore genealógica Mundial papagaio indica que o periquito Carolina é parte de um grupo, ou clade, de periquitos neotropicais. Isso indica que o periquito Carolina é uma espécie irmã de uma tríade de espécies de periquito amarelo-e-laranja-do-sol Aratinga solstitialis, o periquito dourado-tampado, A. auricapillus um papagaio verde de testa de laranja e amarelo, e o periquito Nanday Nandayus nenday. Estas semelhanças sugerem que essa coloração da plumagem pode ter evoluído no ancestral comum desta linhagem e foi parcialmente perdida pelo periquito Nanday que mantém suas primárias azuis, mas substituiu as cores da cabeça e plumagem do pescoço.

Os periquitos-do-sol são bastante gregários, vivem em cavidades de árvores (característica comum de psitacídeos), um comportamento também comum nos extintos periquitos Carolina segundo relatado por naturalistas. Apesar da semelhança entre o periquito Carolina e o periquito Monge eles certamente apresentam um caso de evolução convergente já que o DNA mostrou que as semelhanças anatômicas não são geneticamente próximas. Possivelmente uma adaptação para tolerância ao frio que evoluíram de forma independente em ambas as espécies.

Os parentes vivos do periquito da Carolina são amplamente distribuídos em temperado e tropical da América do Sul enquanto que as espécies de Aratinga ocorrem no México, América Central, ou nas Grandes Antilhas são relações mais distantes.

Esse estudou mostrou então que as relações dos periquitos Carolina mais distantes são com espécies geograficamente mais próximas e seus parentes mais próximos são geograficamente mais distante. Apesar de parecer incoerente, isso mostra que a América Central e do Norte foram colonizadas em momentos diferentes por linhagens distintas de papagaios, que certamente invadiram a América do Sul a partir da Antártida.

A equipe analisou porções de dois cromossomos para estimar as relações filogenéticas entre 75 papagaios e 21 outras aves. Eles usaram uma técnica denominada relógio molecular na qual o calibraram com base nos registros fósseis de aves e considerou então aspectos de mudanças climáticas do passado, movimentação de placas tectônicas e oportunidade ecológica sobre a evolução e distribuição geográfica dos grupos de aves mais importantes, incluindo papagaios. De acordo com o resultado, os papagaios se originaram ainda em Gondwana e diversificaram-se após as massas de Terra se separarem. As mudanças de habitats resultantes sobre os continentes a deriva, as mudanças climáticas e o aparecimento de novas cadeias de montanhas deu origem a isolamentos geográficos, fragmentação de habitats que ofereceram novas oportunidades ecológicas e desafios para estas aves permitindo então processos de especiação.

O que o artigo apresentou de mais interessante sobre o ponto de vista evolutivo é que animais podem ser anatomicamente semelhantes, mas serem distintos geneticamente. Isso mostra que é possível que animais sejam semelhantes do ponto de vista ectoscópico, mas exclusivamente por terem passado por situações ecológicas semelhantes. No caso do papagaio Carolina e do Monge isso fica evidente.

Em invertebrados encontrados muitas espécies que são anatomicamente semelhantes, mas que pertencem a grupos diferentes. O grupo dos lepidópteros mostra diversas borboletas que apresentam coloração semelhante embora sejam animais de gêneros e por vezes até de famílias diferentes. Aqui apresento alguns destes exemplos.

A família dos Papilionidae se caracteriza porque as borboletas apresentam asas posteriores formadas por franjas e uma projeção em forma de aba que pode ou não ser preenchida por uma coloração. Geralmente essas borboletas são pretas e amarelas com pequenos detalhes avermelhados. Entretanto, vemos borboletas da família Nymphalidae que evolutivamente são distantes da família Papilionidae, mas que apresentam um padrão de coloração muito próximo. Todas elas ocorrem no Brasil.

Siproeta Stelenes (Nymphalidae) e Pterourus scamander (Papilionidae)

Todas pertencentes a família Nymphalidae exceto Parides (Papilionidae). Apesar da semelhança entre as duas famílias elas apresentam tamanhos distintos.

Obviamente que quanto mais próximas, maior é o grau de semelhança em todos os aspectos, ou seja, não só morfológico, mas genético e comportamental. Eis aqui alguns gêneros de Papilionidae que se assemelham morfologicamente e que evidentemente são geneticamente relacionados, e também exemplos de membros da mesma espécie, porém com variações ecológicas geográficas.

Semelhanças entre espécies (Papilionidae).

Podemos ver que existem muitas semelhanças anatômicas entre gêneros próximos e até mesmo entre famílias distintas separadas a milhões de anos. Esses são apenas alguns exemplos embora haja muitos outros envolvendo outras famílias de lepidópteros. grande parte dessas borboletas vivem no Brasil, por exemplo, borboletas do gênero Adelpha são muita próximas entre si e dificultam a identificação correta das espécies.

Adelfas do Rio Grande do Sul (ver referências)

Scritto da Rossetti

Palavra chave: NetNature, Rossetti, Aves, Papagaios, Periquitos, Papagaio Carolina, Papagaio Monge, psitacídeos, Convergência evolutiva, genética, DNA, Borboletas, Evolução.



* Rocco Alfredo Di Maré, JosÈ Augusto Teston, Elio Corseuil. Espécies de Adelpha Hubner, [1819] (Lepidoptera, Nymphalidae, Limenitidinae) ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia 47(1): 75-79

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