EVOLUÇÃO DE LEPIDOPTEROS (PARTE I) – FÓSSEIS, MORFOLOGIA E EVIDÊNCIAS MOLECULARES A FAVOR DA MONOFILIA DO GRUPO.

A monofilia da ordem Lepidoptera é claramente bem estabelecida por um conjunto de caracteres que foram surgindo ao longo da evolução e se mantendo em grupos taxonômicos distintos. A isto, dá-se o nome de sinapomorfia, pois as características de suas linhagens basais se mantiveram nos grupos constituintes da ordem Lepidoptera. A posição do grupo dentro da hierarquia dos insetos é igualmente bem estabelecida e bem relacionada com seu grupo irmão, os Trichoptera, constituindo com ele o táxon Amphiesmenoptera. Este grupo foi estabelecido por Willi Hennig em sua revisão da taxonomia de insetos e destacou diversas sinapomorfias do grupo; fêmeas, (ao invés de machos) sendo heterogaméticas, ou seja, tem os cromossomos sexuais diferentes; cerdas densas presentes nas asas ainda que modificadas em lepidóptera; o padrão particular de venação das asas anteriores; e as larvas com estruturas no aparelho bucal e glândulas para produzir e manipular seda. O grupo provavelmente evoluiu no Jurássico, divergindo do grupo Necrotaulidae já extinto. Os Lepidoptera diferem do Trichoptera em vários recursos, incluindo venação asa, forma das escalas nas asas, a perda dos Cerci (par de apêndices na parte traseira dos segmentos de muitos artrópodes), a perda de um ocelo, e as mudanças nas pernas.

Trchoptera e Micropterigidae

Trichoptera e Micropterigidae. Clique para ampliar

O grupo dos lepidópteros parece ser formado por um mosaico de sinapomorfias e apomorfias. Apomorfia é um conjunto de características derivadas de uma característica primitivas. Neste caso, as sinapomorfias vem do grupo Trichoptera, e podem ser chamadas de autapomorfias do Amphiesmenoptera. A grande maioria dos caracteres ocorre em insetos já adultos. Alguns estudos sugeriram poucas mudanças anatômicas e morfológicas nos grupos. A monofilia do grupo Lepidoptera também tem sido apoiada de forma consistente em análises moleculares disponíveis com amostragem relevantes ao táxon. As características são aparentemente autopomorfias da superordem Amphiesmenoptera. Segundo um estudo feito por pesquisadores do Museu de História Natural da Dinamarca publicado na Revista Zootaxa as características autapomorficas do grupo são:

Adult (Roman numerals are details in Fig.1): Prelabium fused with hypopharynx (I). Lower posterior corner of laterocervicale produced towards the prosternum (II). Pronotum with paired setose ‘warts’ (III). Prothoracic episterna with unique suture pattern (IV). Secondary furcal arms of pterothorax fused with posterior margins of corresponding epimera (V). Metathorax with setose, presumably proprioceptive, sclerite in wing base membrane behind/below subalare (VI). Pretarsus above claw with ‘pseudempodium’ (strong seta on socket) (VII). Wings with dense vestiture of setae (forerunners of the lepidopteran scales)(VIII). Fore wing anal veins looping up into double-Y formation (IX). One ventral (tentorial) neck muscle originating on fore coxa (X). Conical furcopleural muscle in mesothorax with broad end on pleural ridge (XI). Paired glands opening on sternum V (XII). Male segment IX with tergum and sternum fused into closed ring (XIII). Anterior margin of female segments VIII and IX with long rod-like apodemes accommodating insertions of protractor and retractor muscles of extensible oviscapt (XIV). Note: recent work shows that the interpretation of the female postabdomen in the lowest Amphiesmenoptera is more problematical than hitherto believed, and the apodemes in question may not all be homologous (Kristensen 2003); a particularly intriguing question is whether a three-apophysis-pair configuration (with both dorsal and ventral apophyses originating on VIII) could prove ancestral in Amphiesmenoptera, since three pairs are present in Agathiphaga as well as in the enigmatic recently described caddisfly Fansipangana (Mey 1996). Ventral diaphragm muscles inserting on the nerve cord (XV). Female sex heterogametic (XVI). Chromosome number unusually high (basic number 30–31), chromosomes holocentric and oogenesis achiasmatic (XVII). Spermatozoa with outer accessory filaments thickened, filled with proteinaceous and glycogen-like material (XVIII). Larva: stemmata each with one crystalline cone cell transformed into primary pigment cell, hence in transverse section the cone is seen to be only tripartite. Prelabium and hypopharynx fused into composite lobe with silk gland orifice on apex.

Outra característica deriva é a ocorrência da espermatogênese dicotômica. A divergência evolutiva dessas ordens irmãs a partir de seus ancestrais comuns ainda está sujeito a discordância. Isto é parcialmente devido à falta de clareza sobre a posição filogenética dos Zeugloptera que é considerado uma subordem muito primitiva de Lepidoptera (ou uma ordem própria), arcaica aos Trichoptera e Lepidoptera. Uma análise ultraestrutural em espermatologia comparativa mostrou que a ocorrência concomitante da produção de espermatozoides nucleados (Eupyrene) e anucleados (Apyrene) é generalizada na ordem Lepidoptera como ocorre em grupos primitivos, por exemplo, Hepialoidea e Zeugloptera. Apesar dessa característica estar ausente em Trichoptera que produzem apenas espermatozóides nucleadas, conclui-se que a espermatogênese dicotômica é uma novidade evolutiva de lepidópteros (incluindo Zeugloptera) que foi estabelecido na origem da ordem, após a divergência dos dois grupos. 

Um estudo publicado na Revista Nature fez uma análise comparativa usando a metáfase I dos espermatócitos de duas espécies de lepidópteros, Orgyia thyellina (n = 11) e O. antiqua (n = 14) (Lymantriidae) e uma espécie de Trichoptera, Limnephilus decipiens ( n = 10) (Limnephilidae). Os espermatócitos foram estudados usando uma série de cortes ultrafinos e microscopia eletrônica de transmissão. A maior parte das espécies em ambas as ordens, possuem quase de 30 cromossomos haplóides. As observações sugerem que elementos do DNA responsáveis ​​pela organização dos cinetocóros estão dispersos ao longo dos cromossomos das duas espécies de lepidópteros, enquanto eles estão estreitamente agrupados nos Trichoptera e concluíram que a evolução do cariótipo em Lepidoptera está intimamente relacionada aos Trichoptera. Isso não quer dizer que um Tricoptera especificamente originou uma mariposa, mas que ambos tem um ancestral em comum datado do Triássico cujas origens parecem remontar o Devoniano.

Não dá pra cogitar a origem das borboletas ou das mariposas sem cogitar o contexto ecológico e histórico na qual viveram. Isso quer dizer que estudar a origem das borboletas requer evidências que vão muito além dos fósseis, mas compreender que os lepidópteros coevoluíram associados a radiação de diversos tipos de plantas, em especial as angiospermas, que tiveram sua radiação por todo planeta iniciada no período Cretáceo. Outra característica que não pode ser deixada de lado a respeito da biologia evolutiva dos Lepidópteros é a metamorfose.

Moth evolution

Willi Hennig agrupou as duas ordens irmãs na superordem Amphiesmenopter. Este grupo provavelmente evoluiu no Jurássico, tendo a separação da Necrotaulidae ordem extinta. Micropterigidae, Agathiphagidae e Heterobathmiidae são as mais antigas e mais basais linhagens de lepidóptera. Para tal vale uma pequena descrição de cada uma delas. Os Micropterigoidea formam uma superfamília de “mariposas arcaicas”, todas colocadas numa única família, Micropterigidae, que contém atualmente cerca de 20 gêneros. Eles são considerados a linhagem existente mais primitiva de Lepidóptera.

Agathiphaga é um gênero de mariposas da família Agathiphagidae conhecida como “kauri” traças. Esta linhagem de mariposas primitivas foi primeiramente relatada por Lionel Jack Dumbleton em 1952, como um novo gênero de Micropterigidae. As lagartas alimentam apenas de kauri (Agathis, Araucariaceae) e é atualmente considerada a segunda linhagem viva mais antiga de mariposas. A larva é capaz de sobreviver por 12 anos em diapausa, possivelmente, um pré-requisito para sua possível dispersão em torno das ilhas do Pacífico nas sementes de Agathis. Lionel descreveu duas espécies, Agathiphaga queenslandensis encontrada ao longo da costa norte-oriental de Queensland, na Austrália, cuja planta hospedeira é Agathis robusta. A segunda espécie é Agathiphaga vitiensis encontrada a partir de Fiji, Vanuatu e Ilhas Salomão. Sua planta hospedeira é Agathis vitiensis.

Os Heterobathmioidea são uma superfamília de Lepidoptera, compreendendo uma única família Heterobathmiidae, que contém apenas um gênero, Heterobathmia. São primitivos, voam durante o dia e é formado por mariposas metálicas, confinados ao sul da América do Sul. Os adultos se alimentam de pólen da planta Nothofagus (Kristensen, 1999).

A linhagem basal dos lepidópteros Micropterigidae permaneceu sem associação com angiospermas desde os tempos Jurássicos, mas mesmo assim estudos apontam uma grande diversidade delas em um arquipélago japonês. Os lepidópteros adaptaram a sua dieta e a dependência a planta hospedeira após a origem e evolução das angiospermas. O estudo ainda relacionou causas e os processos de diversificação de 25 mariposas micropterigídeas japonesas com análise filogenética molecular e um extenso levantamento ecológico.

Lepidoteras do Japão

Lepidoteras do Japão

O grupo responsável pelo estudo publicou os dados na Revista Proceedings of The Royal Society B. Os pesquisadores sequenciaram fragmentos do citocromo-oxidase subunidade I (COI), genes nucleares responsáveis pela produção do RNAr 18S e fator de alongamento 1-alfa (EF-1α). O alinhamento das sequências foi direto para a proteína- COI e EF-1α. Para o RNA 18S foram alinhadas as sequências usando o programa X CLUSTAL sob a configuração padrão e os desalinhamentos corrigidos manualmente. O conjunto de dados resultante continha 585, 729 e 549 pares de bases de COI, RNAr 18S e EF-1α respectivamente para 55 no grupo de Lepidoptera.

Foram então construídas árvores filogenéticas por máxima parcimônia e máxima verossimilhança com o uso do método Bayesiano. As três regiões de genes foram analisados ​​simultaneamente porque as análises iniciais de genes individuais não sugeriam sinal de conflito nas divergências entre os genes. Árvores filogenéticas foram obtidas e o alinhamento de sequências usados. A análise filogenética demonstrou que o grupo tem uma origem monofilética e que contém cerca de 25 espécies endêmicas da Ásia Oriental que se alimentam exclusivamente da planta Conocephalum conicum (uma briófita hepática). Esses dados são consistentes com a habilidade da mariposa micropterigideas de voar baixo. O estudo ainda apontou que as distribuições das espécies especializadas em Conocephalum são alopátrica, o que indica que a especiação por isolamento geográfico pode também ter sido o principal processo de formação da diversidade de Micropterigidae japonesas. Este é o maior exemplo de radiação de insetos herbívoros que não depende necessariamente da diferenciação de nicho aparente. O estudo sugere que o significado de especiação não ecológico durante a diversificação da Lepidoptera é geralmente subestimada.

Em outro estudo foram utilizados dois fósseis para restringir as idades na análise de verossimilhança, e colocar antecedentes para a análise Bayesiana. A idade mínima do grupo tronco Micropterigidae foi definido para 110 milhões de anos com base em Parasabatinca aftimacrai, uma mariposa micropterigidea adulta preservada em âmbar libanês que tem a afinidade com a Sabatinca ainda viva. Em segundo lugar, a idade mínima do grupo Nepticulidae foi colocada em 99 milhões de anos com base em traços de minas foliares nos fósseis que são característicos da Formação Dakota. Foi também utilizada uma abordagem exploratória passo a passo para determinar o efeito da idade em resultados globais. A partir desta metodologia foi possível determinar que a origem do grupo pode ser datada entre 130 e 170 milhões de anos confirmando a inferência de idade da radiação micropterigideo japonês encontrado no estudo anterior. Corroborando o estudo, verificou-se que os adultos dessas três famílias primitivas citadas acima (Micropterigidae, Agathiphagidae e Heterobathmiidae) não têm espirotromba, que são encontradas na maioria membros da ordem. Eles têm mandíbulas para mastigação adaptadas para uma dieta especifica desde o estágio de pupa até adulto. Larvas de Micropterigidae alimentam-se de folhas, fungos e hepáticas que é um comportamento muito parecido com o Trichoptera. Os adultos de Micropterigidae se alimentam de pólen ou esporos de samambaias. A família Agathiphagidae, cujas vivem dentro pinheiro kauri, se alimentam exclusivamente de sementes. Uma família chamada de Eriocraniidae tem uma espirotromba curta enrolada na fase adulta, no estágio de pupa eles mantêm suas mandíbulas e as usam para sair do casulo, suas mandíbulas não são funcionais. A maioria dos integrantes dessas famílias são mineradores de folhas em fase larval. Isso quer dizer que eles se alimentado do tecido interno da planta, minerando-as. Além da tromba, existe uma alteração das escalas entre estas linhagens basais, com linhagens posteriores mostrando escamas perfuradas mais complexas. Com a evolução do Ditrysia (grupo de lepidópteros na qual as fêmeas tem duas aberturas distintas sexuais e um para o acasalamento, e outro para pôr ovos em contraste com a Monotrysia que detém apenas um orifício) em meados do Cretáceo houve uma mudança reprodutiva importante. Nos Ditrysia os dois orifícios estão ligados internamente por um ducto seminal. Em linhagens mais basais há apenas uma. Linhagens de Ditrysia, Gracillarioidea e Gelechioidea são na sua maioria mineradores de folhas, linhagens mais recentes alimentam-se externamente a elas. Na família Tineoidea, a maioria das espécies se alimenta de detritos vegetais e animais, fungos e constroem abrigos na fase larval. A família Yponomeutoidea é o primeiro grupo a ter um número significativo de espécies cujas larvas se alimentam de plantas herbáceas, ao contrário de plantas lenhosas. Eles se originaram no tempo que as plantas floridas foram submetidas a uma radiação adaptativa expansiva em meados do Cretáceo. Dados moleculares também apontam que Gelechioidea se originou neste mesmo momento devido sua grande diversidade. 

O grupo chamado de Macrolepidoptera constitui cerca de 60% das espécies de lepidópteros.  Ele passou por um aumento geral no tamanho, melhor capacidade de voar através de alterações na forma da asa e de ligação e das asas dianteiras, a redução nas mandíbulas de adultos, e uma mudança no arranjo dos ganchos dos pseudopodos larvais possivelmente favoreceu sua fixação na planta hospedeira. Muitos têm também órgãos timpanais, que lhes permitem “ouvir”. Estes órgãos evoluíram oito vezes pelo menos porque eles ocorrem em diferentes partes do corpo e apresentam diferenças estruturais significativas. As linhagens principais de Macrolepidoptera são Noctuoidea, Bombycoidea, Lasiocampidae, Mimallonoidea, Geometroidea e Rhopalocera. Bombycoidea, Lasiocampidae mais Mimallonoidea formam um grupo monofilético, os Rhopalocera compreendem a superfamília Papilionoidea onde estão classificadas as borboletas, junto com as borboletas Hesperioidea (chamadas de capitães) e os Hedyloidea (traça-borboletas) que evoluíram mais recentemente, por volta de 110 milhões de anos, com um período de radiação após o preenchimento de novos nichos depois da catástrofe K-T a 65 milhões de anos como sugerem dados moleculares, morfológicos e de fósseis. Apesar da ordem Lepidotera ser um dos grupos dos insetos com maior diversidade do mundo (perdendo somente para Coleóptera com 360 mil espécies) chegando a cerca de 140 mil espécies divididas em 120 mil mariposas e 20 mil borboletas, o registro fóssil dos mais primitivos é muito defasado. Existem cerca de 1500 fósseis de mariposas do Jurássico e Cretáceo. A diversidade de evidências é bastante diferente no grupo das borboletas, especialmente depois do Cretáceo com um bom número de registros fósseis, sendo os grupos Hedylidae e Hesperiidae os mais antigos datados em cerca de 56 milhões de anos.

A classe Insecta é bem representada em Liaoning e Hebei províncias da China, com mais de 500 espécies atribuíveis a mais de 100 famílias com base em mais de 10.000 exemplares. Esta diversidade fantástica e detalhes requintados é inédita em todo o mundo. Este tem sido preservado na posição ventral, permitindo que você veja a segmentação do abdômen. Você quase pode fazer fora escalas individuais nos bastidores para que os lepidópteros são nomeados.

A classe Insecta é bem representada em Liaoning e Hebei províncias da China, com mais de 500 espécies atribuíveis a mais de 100 famílias com base em mais de 10.000 exemplares. Esta diversidade fantástica e detalhes requintados é inédita em todo o mundo. Este tem sido preservado na posição ventral, permitindo que você veja a segmentação do abdômen. Você quase pode fazer fora escalas individuais nos bastidores para que os lepidópteros são nomeados. Clique para ampliar

Uma descoberta recente que atraiu especial atenção foi que um pequeno grupo traças Neotropicais anteriormente classificada como Geometridae/Oenochrominae segundo novas analises de DNA parece pertencer a família Hedylidae (figura ao Lado Macrosoma coscoja)

Um estudo realizado em 1996 mostrou que o conjunto de dados estudados não é bem adequado para uma avaliação da posição das borboletas entre outras Lepidoptera. No entanto, das mariposas usadas​, Macrosoma (Hedylidae, Hedyloidea) e Urânia (Uraniidae, Geometroidea) parecem ser os parentes mais próximos das borboletas.

Um estudo se baseou em curtas sequências do DNA nuclear ribossomal 28S e sequências parciais do gene mitocondrial ND1. A análise foi rodada em um banco de dados de seqüência dos dois genes (1225 pb de EF-1a e 403 pb de Wing-less) e uma região do gene mitocondrial (1531 pb de CO-I) para uma total de 3159 pares de bases e 99 caracteres morfológicos revistos a partir de um estudo publicado compreendendo uma matriz de 57 táxons e 3258 caracteres dos quais 1.290 são parcimônia informativa. A Análise Bayesiana colocou as famílias relacionadas da forma como todos os outros estudos mostrou, as famílias de borboletas (Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae e Nymphalidae) são monofiléticas e Lycaenidae e Riodinidae são irmãos. Nymphalidae é um grupo irmão de Lycaenidae + Riodinidae, e que Pieridae são irmãos de (Nymphalidae + (Lycaenidae + Riodinidae)) e dar suporte para a hipótese de que Hedylidae são mais estreitamente relacionados com o borboletas e capitães que os geometrideos como mostra na primeira parte deste texto.

No que diz respeito a classificação das borboletas muitos problemas permanecem, assim como diversas formas de resolver estes são discutidos. Há hoje a necessidade de alguma forma de cooperação internacional entre pesquisadores de campo embora hoje esta seja a teoria mais aceita segundo evidencias do DNA que obviamente aguardam mais confirmações.

Lepidotera

Origem das Borboletas.

As divisões familiares da superfamília Papilionoidea estão bem estabelecidas e acomodam claramente 5 famílias; Papilionidae, Pieridae, Nymphalidae, Lycaenidae e mais recentemente a Riodinidae. Devido a novas evidências moleculares ela também deve passar a representar outras duas famílias; Hesperiidae (popularmente chamadas de capitães ou Skippers) e Hedylidae (a traça-borboleta) que atualmente estão divididas em outras duas superfamilias Hesperioidea e Hedyloidea. As inter-relações dessas famílias têm sido bastante contraditórias, e os resultados de estudos recentes ainda não deixaram clara essa divisão. O que é claro é que os membros do grupo hedilídeo são primitivos e um grupo irmão aos hesperídeos. A incapacidade dos dados moleculares e morfológicos para resolver as relações filogenéticas é muitas vezes atribuída à antiga e rápida diversificação de linhagens. Esses padrões são sinais importantes da história evolutiva e poderiam ser ligados com eventos geológicos ou climáticos na história da Terra, como a extinção em massa chamada K-T ou K-Pg (Cretáceo-Palaeogene) e mais, eles estão ligados a inovações biológicas, como colonizar novas plantas hospedeiras. Então, um estudo publicado na Revista Proceedings of The Royal Society B investigou se parte da atual diversidade de borboletas e seu elevado número de grupos existentes é o resultado de diversificações rápidas em um curto período de tempo, ou se tal diversidade é esperada para uma linhagem antiga, mesmo com as taxas de diversificação. Além disto, o estudo proporcionou uma nova análise filogenética mais abrangente das superfamílias Papilionoidea, Hesperioidea e Hedyloidea a fim de avaliar as relações entre as suas famílias constituintes. Para isto, os pesquisadores analisaram 191 caracteres derivados de adultos, larvas e pupas bem como uma matriz de dados molecular que compreendia oito regiões de genes codificadores de proteínas, um mitocondrial e sete a partir do genoma nuclear. Vinte e cinco grupos externos foram inicialmente escolhido. O gene mitocondrial sequenciado foi o já conhecido e usado COI e os sete nucleares codificadores de proteínas foram EF-1α, asas, RpS5, MDH, GAPDH, CAD e IDH representando um total de 6.165 pb. Análises morfológicas também foram feitas, uma vez que similaridade genética precisa corresponder também á similaridade morfológica, que confere a maneira correta de estabelecer correlações evolutivas entre duas espécies diferentes. Isso quer dizer que similaridades genéticas devem refletir em estruturas morfológicas ou comportamentais semelhantes, pois pode ocorrer casos em que haja similaridade genética sem que haja semelhança morfológica.

O conjunto de dados morfológicos analisado no estudo incluiu caracteres derivados de estruturas esclerotizadas de Papilionoidea. Foram usadas partes de adultos, larvas e pupas estudando amostras reais de várias coleções de museus e complementadas por membros utilizados em estudos anteriores. No total, 54 espécies membros foram examinados, tanto machos como fêmeas. No grupo externo, para a comparação, larvas e pupas foram obtidas apenas para Scardia boletella e Pterodecta felderi. A lista desses animais 191 caracteres de 45 são de larva, 32 pupas e 114 indivíduos adultos.

Buttefly Fossil Nymphalidae

Buttefly Fossil Nymphalidae. Clique para ampliar

Os dados foram analisados ​​utilizando novamente a máxima parcimônia, máxima verossimilhança e inferência Bayesiana. Análises máxima parcimônia, máxima verossimilhança foram executadas em diferentes regiões de genes, dados moleculares combinados, dados moleculares com posições do códon terceiro removidos e em um conjunto de dados contendo apenas uma taxa reduzida com seis ou mais regiões de genes sequenciados. Todas as possibilidades de estudo foram realizadas e a inferência Bayesiana da filogenia e tempos de divergência foram realizadas usando um programa computacional específico para tais estudos, o BEAST. Com o uso da morfologia e de regiões de genes analisadas simultaneamente foi usado o GTR + Γ para cada partição gene separado. Além disto, 3 fósseis foram usadas como pontos de calibração. A divisão entre Hypanartia e Vanessa (Nymphalidae) datada em 34 milhões de anos segundo os dois fósseis do sitio de Florissant das espécies Prodryas persefone e Vanessa amerindica (veja: That awkward age for butterflies: insights from the age of the butterfly subfamily Nymphalinae), bem como os resultados de estudos anteriores. De igual modo, outros dois fósseis de Florissant (Stolopsyche libytheoides e Oligodonta florissantensis) foram utilizados para restringir a idade da primeira divergência em Pierini (Pieridae) de um modo semelhante (veja Florissant butterflies: a guide to the fossil and present-day species of Central Colorado e também Molecular phylogeny and systematics of the Pieridae (Lepidoptera: Papilionoidea): higher classification and biogeography). O terceiro ponto de calibração foi feita a partir de um estudo em que a discrepância entre Parnassiinae e Papilioninae foi datada entre 50 e 80 milhões de anos. Usando uma topologia com base nas análises combinadas todos, exceto a família Papilionidae, foram obrigados a formar um grupo monofilético (ou seja; Pieridae, Nymphalidae, Lycaenidae e Riodinidae). Para analisar os padrões de diversificação ao longo da árvore evolutiva das borboletas e capitães foram usados algoritmos para realizar a modelagem de diversificação. Embora só recentemente os dois estudos tenham evidenciado a monofilia de Papilionoidea, nenhum deles teve uma amostragem mínima de táxon de borboletas e parentes próximos. Este estudo recente aumentou a amostragem de táxon de borboletas e capitães e inferiu que Papilionoidea como é um grupo parafilético, ou seja, é um grupo de descendentes de um ancestral comum em que estão incluídos vários descendentes desse ancestral, mas nem todos são. A família Papilionidae é então um grupo irmão de Hesperidae e Hedylidae. Verificou-se também um forte conjunto de evidências que estabelecem a relação de grupo-irmão entre Hedylidae e Hesperiidae. Essa relação ocorre especialmente pelo compartilhamento genético e morfológico de estruturas como as nervuras planas do mesofragma e especialmente pelo esclerito axilar da asa dianteira que era visto como uma apomorfia de Hesperiidae. Estes resultados diferem radicalmente a partir dos dois estudos anteriores, onde por análise Bayesiana de três genes encontra Papilionidae como sendo um grupo irmão do resto, incluindo Hedylidae e Hesperiidae. O presente estudo acrescentou novos dados, tanto morfológicos e moleculares que mostram um forte sinal filogenético. Uma das grandes incertezas na filogenia de borboleta tem sido a posição de Pieridae. Duas hipóteses têm sido propostas: Pieridae e Papilionidae como sendo grupos irmãos ou Pieridae irmão dos Lycaenidae e Nymphalidae. A análise de máxima parcimônia dos dados morfológicos de Pieridae sugere que o grupo irmão seja Papilionidae. No entanto, esta relação só é suportada por cinco caracteres homoplásticos, nenhum estudo molecular ainda tinha sugerido este relacionamento. A maioria das outras análises feitas no presente estudo posiciona Pieridae com um grupo irmão de Nymphalidae e Riodinidae com Lycaenidae.

Filogenias possiveis para Papilionoidea

Filogenias possiveis para Papilionoidea. Clique para ampliar

A dificuldade em resolver as relações entre as famílias de borboletas e capitães é clara devido às divergências rápidas das linhagens. Parece que essas divergências ocorreram em um período de cerca de 8 milhões de anos no Cretáceo Inferior, especificamente entre 110 e 102 milhões de anos e não deixou quaisquer sinapomorfias que pudessem ser detectadas para ser usado para unir essas duas linhagens. O estudo ainda sugere que a divisão de borboletas-mariposas, capitães e borboletas em três superfamílias diferentes não é sustentável e se sugere que as famílias Papilionidae, Hedylidae, Hesperiidae, Pieridae, Nymphalidae, Lycaenidae Riodinidae passem a ser posicionadas em uma única superfamília, a Papilionoidea. Este clado parece ser estável dentro de Lepidoptera, e as famílias estão fortemente apoiadas por clados que estão bem definidos morfologicamente. A análise diversificação do estudo encontrou uma taxa líquida de diversificação de borboletas e capitães baixa, sendo r = 0,0506 linhagens por milhão de anos. É notável que os capitães com cerca de 4000 espécies tenha uma taxa mais lenta de diversificação, sendo ela r = 0,0327. Os resultados do estudo indicam que a linhagem que conduz a família Hesperiidae divergiu cedo na evolução de borboletas, a cerca de 100 milhões de anos e teve um tempo relativamente longo antes que começasse a diversificar após a catástrofe K-T a 65milhões de anos. A linhagem sobreviveu ao evento de extinção em massa e apesar de ter uma taxa líquida menor de diversificação pode ser considerada relativamente alta devido a um aumento constante no número de linhagens durante um longo espaço de tempo. Um estudo anterior sobre a subfamília Satyrinae (família Nymphalidae) sugere que uma mudança radical no ambiente permitiu as borboletas explorar um novo habitat, que se tornou disponível com a seca e resfriamento da Terra no Oligoceno. Obviamente, é necessário um estudo mais detalhado da história evolutiva de Hesperiidae para investigar as razões por trás desta hipótese antes da diversificação dos Hesperiidae (veja Prehistorical climate change increased diversification of a group of butterflies). Um estudo sugeriu que 10 ou 12 linhagens ninfalídeos sobreviveram ao evento K-Pg e irradiaram com elevados índices de diversificação durante o terciário. Este trabalho oferece apoio as conclusões de que o clado Nymphalidae/Riodinidae/Lycaenidae tem uma taxa de diversificação líquida bem mais elevada de cerca de r = 0,0814 maior que a dos capitães (r = 0,0506). A rápida diversificação das linhagens que conduz às famílias e a desaceleração aparente de diversificação depois da fronteira K-Pg pode ser explicada de diversas maneiras. Pode ser que as borboletas e capitães eram mais diversos no Cretáceo e sofreram extinções durante o evento de K-Pg tal como tem sido sugerido para Nymphalidae. Um cenário alternativo poderia sugerir que as condições ecológicas para a diversificação do vôo diurno só se tornou favorável no Palaeogeno em conjunto com a diversificação de plantas angiospermas em que a maioria das borboletas e capitães são especializados atualmente.

É interessante notar que os resultados da taxa de diversificação das borboletas e capitães são comparáveis ​​com as taxas encontradas na história evolutiva dos vertebrados que têm altas taxas líquidas de diversificação de linhagens ricas em espécies que começaram a diversificar simultaneamente com as borboletas, em torno de 100 milhões de anos e têm números comparáveis ​​de espécies existentes. Por exemplo, os peixes Percomorpha, que incluem cerca de 20 mil espécies existentes têm uma taxa de diversificação líquida de 0,082 por milhão de anos. Isto é comparável com a taxa estimada de 0,0814 linhagens por milhão de anos para o clado Nymphalidae/Riodinidae/Lycaenidae que incluem cerca de 12 mil espécies de borboletas.

Assim sendo, a superfamília Papilionoidea se apresenta como um grupo parafilético em relação a Hedyloidea e Hesperioidea com um forte apoio para a relação de irmandade entre as borboletas-mariposas (Hedylidae) e os capitães (Hesperiidae). Como em estudos moleculares anteriores e este estudo mais recente recuperou as relações de alto nível entre o resto de borboletas para ser (Pieridae + (Nymphalidae + (Riodinidae + Lycaenidae)). As famílias de borboleta provavelmente divergiram entre si no início do Cretáceo, entre 110 e 100 milhões de anos embora linhagens existentes começaram a diversificar somente após o evento K-T. O padrão de diversificação de borboletas é caracterizada por três mudanças nas taxas de especiação ao longo de sua história. Por exemplo, a espécie Baronia brevicornis deve ser considerado como um “fóssil vivo ‘, porque é um descendente de uma linhagem antiga, com uma taxa extremamente baixa de diversificação. Os capitães tiveram um período de estagnação após a sua divergência com a sua irmã-grupo Hedylidae, provavelmente por dividir o nicho enquanto uma aceleração na taxa de diversificação ocorreu nas linhagens sobreviventes do evento K-T que levaram ao clado Nymphalidae/Riodinidae/Lycaenidae  cuja taxa de diversificação é  r = 0,0814.

Taxa de diversificação de borboletas antes e depois do final do Cretáceo.

Taxa de diversificação de borboletas antes e depois do final do Cretáceo.

Os mecanismos genéticos por trás das trajetórias de desenvolvimento de características morfológicas e as interações coevolutivas em anéis de mimetismo e coloração aposemática são evidências fortes da evolução.

Por exemplo, um grupo de pesquisadores da Universidade New York University testou diversas hipóteses sobre a origem das manchas ocelares em borboletas da família Nymphalidae e quais os genes associados a ela. A conclusão é que as manchas ocelares originaram-se uma única vez dentro da família Nymphalidae, são monofiléticas, e vem evoluindo a aproximadamente 90 milhões de anos. Isso vem ocorrendo concomitantemente com a expressão de pelo menos três genes associados a um cluster de genes ao desenvolvimento precoce dos primeiros ocelos. Ficou evidente também a ocorrência de múltiplas perdas de expressão da maioria dos genes a partir deste conjunto de três genes precoces, mesmo sem ocorrer perda das manchas ocelares. Os autores propõem que características complexas como ocelos, podem ter se originado através de cooptação de uma grande rede de regulação genética complexa pré-existente que foi posteriormente simplificada a não cumprir obrigatoriamente sua função de desenvolvimento e sim de ornamentos que também tem um significado evolutivo. O estudo evidenciou também como são só os genes, mas as redes genéticas e o sua dinâmica são homologias evolutivas (Veja UMA ÚNICA ORIGEM PARA AS MANCHAS OCELARES DAS BORBOLETAS DA FAMÍLIA NYMPHALIDAE)

Há um consenso sobre a origem das cinco famílias de Papilionoidea e como elas se diversificaram no Terciário. Outro estudo publicado também na Revista Proceedings of The Royal Society B analisou o relacionamento filogenético entre as subfamílias e gêneros de ninfalídeos. Então forneceu uma hipótese filogenética robusta para as borboletas da família Nymphalidae baseado na amostragem mais abrangente dos gêneros até hoje. O estudo comparou 400 dos 540 gêneros válidos e com isso conseguiu o maior conjunto de dados disponíveis comparando 10 genes seqüenciados e 235 caracteres morfológicos codificados para cada exemplar. Com base nesses dados foi possível inferir também momentos de divergência, biogeografia histórica e o ritmo da diversificação nesta família de cerca de 6000 espécies.

Para tal estudo, foram coletadas amostras de borboleta pelos autores e colegas de autores de todo o mundo. Na maioria dos casos, o DNA genômico foi extraído de duas pernas do espécimes. Caracteres morfológicos foram codificadas de acordo com as pesquisas realizadas pelo professor André Victor L. Freitas da UNICAMP aqui no Brasil e Brown, especialmente para os gêneros que tiveram material disponível suficiente. Compilaram também uma matriz de 10 regiões genéticas e 235 caracteres morfológicos fornecendo uma representação taxonômica de todas as subfamílias, tribos e subtribos de Nymphalidae, assim como 75% de todos os gêneros atualmente aceitos. Todos os taxa (400 gêneros e mais 29 como grupo externo) foram sequenciados em 3.127 pares de bases de regiões do gene COI, EF-1α e Wing-less que são regiões do gene padrão empregadas para sistemática molecular de Lepidóptera. Além disso, sete novas regiões do gene foram seqüenciados para vários exemplares representativos da diversidade filogenética da família: 86 táxons foram seqüenciados para 596 bp de ArgKin, 131 para 850 pb do CAD, 174 para 691 bp de GAPDH, 104 para 710 pb do IDH, 168 para 733 bp de MDH, 107 para 411 bp de RpS2 e 199 para 615 bp de RpS5. Outros 238 táxons (incluindo grupos externos) foram codificados para até 235 caracteres morfológicos.

Os dados morfológicos e moleculares foram combinados e analisados ​​utilizando parcimônia máxima no programa de TNT. Novamente, como no estudo anterior foram usados algoritmos e o nível 10 da intensidade da pesquisa, com capacidade para 10.000 árvores em cada ciclo, utilizando valores padrão para fusão de árvore, deriva e pesquisas setoriais. Além disso, os dados moleculares foram submetidos a análises de máxima verossimilhança usando a versão online do RAXML. Momentos de divergências e topologia foram estimados simultaneamente usando o programa BEAST e dois tipos de análises foram feitas; uma incluía sequências do grupo externo e outra somente sequencias dos ninfalídeos. Ambas as análises foram repetidas sendo que cada corrida levou dois a três meses de tempo de análises computacionais. As análises tiveram os mesmos pontos de calibração. Os dados foram divididos feitos na região do gene mitocondrial (COI) e dos genes nucleares combinados (ArgKin, CAD, EF1a, GAPDH, IDH, MDH, RpS2, RpS5.

Tempos máximos de divergência foram obtidos pelas idades de famílias de plantas por seis clados de borboletas cujas larvas são oligotróficas (pobres em nutrientes) sobre as famílias. A mensuração foi baseada na relaçao grupo por planta hospedeira e ficou assim; a duração máxima do clado Danainae ficou rentringida a ser 83 milhões de anos com base na estimativa da idade da sua planta hospedeira Gentianales e inferida a ser a família planta hospedeira ancestral do grupo; a duração máxima do clado Heliconiine/Nymphaline é de 110 milhões de anos com base na estimativa da idade Rosales que é um subtipo planta muito utilizada nestes dois clados e inferido como base na planta hospedeira ancestral família;  a idade máxima de Biblidinae foi constrangido a ser 65 milhões de anos com base na estimativa da idade da divisão entre Ricinus e Dalechampia que representa o clado de Euphorbiaceae em que essas borboletas são altamente especializados; a idade máxima do clade Nymphalinae incluindo Kallimini, Junoniini, Victorinini e Melitaeini foi restringida a cerca de 74 milhões de anos com base na estimativa de idade para a família Acanthaceae que é uma família de plantas utilizadas fora desse clado. A idade máxima de Melitaeini, excluindo Euphydryas, foi restringido a 40 milhões de anos com base na estimativa da idade Asteraceae que é uma família de plantas muito raramente usada fora deste clado; e a idade máxima de Satyrinae foi restringido a 65 milhões de anos com base na estimativa da idade Poaceae que é uma família de plantas muito raramente utilizadas fora do clado. Isso quer dizer que as restrições de idade mínima foram baseadas em sete fósseis, dos quais quatro são da formação Florissant do Eoceno e/ou Oligoceno, dois são de âmbar Dominicano do Mioceno e do Oligoceno no sudeste da França. A idade mínima para a divisão entre Libythea e Libytheana foi constrangida a ser 34 milhões de anos com base em dois fósseis, Libytheana vagabunda e L. florissanti tanto da formação Florissant em Colorado quanto a uma recentemente espécie irmã recentemente encontrada. A idade mínima de ruptura entre a Vanessa e seu grupo irmão foi restringida a 34 milhões de anos com base no fóssil de Vanessa amerindica. A idade mínima para a divisão entre Hypanartia e seu grupo irmão foi constrangido a ser 34 milhões de anos baseado no fóssil de Prodryas persefone fóssil que está claramente relacionada com Hypanartia com base em características morfológicas das asas. A idade mínima para a divisão entre Dynamine e seu grupo irmão foi restringida a ser 20 milhões de anos baseado no fóssil em âmbar Dominicano de Dynamine alexae que claramente pertence a este gênero. A idade mínima para a divisão entre Esmirna e seu grupo irmão foi de 20 milhões de anos baseado no fóssil em âmbar Dominicano de Esmirna. A idade mínima para a divisão entre Lethe e seu grupo irmão foi constrangido a ser de 25 milhões de anos baseada no fóssil Lethe corbieri encontrados nos depósitos do Oligoceno do sudeste da França.

A análise BEAST resultou em uma árvore ultramétrica com 400 táxons terminais e 399 nós internos. As distribuições de gêneros foram divididas em seis áreas correspondentes a zoogeografia Neotropical, Nearctica, Palaearctica, Oriental e Australásia Afrotropical.

Com estes dados em mãos os pesquisadores concluíram que as árvores foram enraizadas com Hesperiidae, o táxon irmão para todas as cinco famílias de Papilionoidea e como já verificado no estudo anterior. Foi encontrado um relacionamento monofilético e relacionamentos entre 12 subfamílias Nymphalidae fortemente apoiado em todas as análises como visto abaixo.

Filogenia Nymphalidae

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Ao contrário do que muitos estudos anteriores disseram, com base em dados moleculares, a posição da subfamília Danainae é agora estável e bem suportada como a irmã para todos Nymphalidae, exceto Libytheinae. Esse resultado é coerente com um estudo morfológico anterior feito por Andre Victor L. Freitas e Brown em 2004. A subfamília Libytheinae parece ser o táxon irmão ao resto dos Nymphalidae, uma hipótese sugerida a mais de 50 anos por Ehrlich, e Kristensen. Entretanto, nunca havia sido corroborada por evidências moleculares. A subfamília Pseudergolinae é claramente uma linhagem irmã independente para as outras subfamílias Nymphalinae e não ao grupo irmão de Cyrestinae como apresentada em estudos anteriores. A análise dos tempos de divergência sugere que Nymphalidae começou sua jornada de diversificação no Cretáceo a cerca de 90 milhões de anos com a linhagem Libytheine ramificando-se a partir do antepassado comum. Não muito tempo depois, cerca de 87 milhões de anos, as linhagens Danaine e Satyrine divergiram-se. As linhagens Heliconiine e Nymphalinae divergiram entre si em cerca de 78 milhões de anos.

Dando confiabilidade a inferência do estudo, os intervalos de divergência mostram que todo processo de cladogênese conduz as linhagens atualmente reconhecidas como subfamílias que ocorreram no final do Cretáceo ou início terciário sugerindo que os Nymphalidae já eram morfologicamente e ecologicamente diversificados antes do final do período Cretáceo. A estimativa de origem da família é coincidente com o aumento global das angiospérmicas a cerca de 100 milhões de anos que foi favorável a radiação das borboletas, especialmente Nymphalidae. O evento KT que levou à extinção dos dinossauros não-aviários também teve um grande impacto sobre insetos fitófagos. A taxa de diversificação do estudo mostrou um abrandamento depois da fronteira KT e pode ser explicado por um aumento do número de extinções de linhagem que ocorrem no término deste período. Na curva de acumulação de linhagem da figura abaixo, a região vermelha corresponde ao período em que todas as subfamílias existentes se originaram (entre 94 e 64 milhões de anos). As marcas amarelas correspondem ao intervalo de tempo em que as linhagens de subfamílias diversificaram e deram origem a tribos. É possível perceber que nenhum dos eventos que conduzem à divergência das tribos é mais do que um evento de divergência que conduz a uma subfamília. As marcas pretas da curva compreendem o período após o início da diversificação para gêneros da atualidade.

Õrigem e evolução das tribos nymphalidae

Origem e evolução das tribos nymphalidae

O rápido aumento da taxa de diversificação no início está previsto para este tipo de análise, um período de estabilidade (90 e 64 milhões de anos), com uma baixa taxa líquida de diversificação. Essa taxa muda drasticamente em 64 milhões de anos e dobra por volta de 10 e aumenta ainda mais 20 milhões de anos depois da catástrofe KT. Esta mudança dramática na taxa líquida de diversificação pode refletir uma mudança na taxa de especiação especialmente pela conquista de novos nichos que se abriram nos 20 milhões de anos após a extinção em massa.

Um evento de extinção importante como este que ocorreu em cerca de 65 milhões de anos explica em uma cursa de diversificação. Os pesquisadores deste estudo descobriram que 60% de todas as linhagens foram extintas sob esta hipótese, sugerindo que o evento KT pode ter tido um impacto importante sobre a diversidade de borboletas Nymphalidae. Outros pesquisadores já sugeriram que apenas um evento de extinção em massa grande deixaria tal sinal em tal grupo. É possível que as linhagens ancestrais das subfamílias existentes de Nymphalidae sobreviveram em pequenas populações em áreas limitadas geograficamente e tornou-se, em média, mais geneticamente diversificada uma da outra do que antes do evento. Uma especificação muito alta promovida pela especiação e talvez até mesmo por gargalos genéticos. A análise de dispersão/vicariância mostrou um resultado surpreendente, que as distribuições dos ancestrais dos taxa entre 94 e 33 milhões de anos, um espaço de cerca de 60 milhões de anos, era quase todas restritas as regiões neotropicais e/ou Orientais. A hipótese é que os ancestrais das várias linhagens de Nymphalidae foram ecologicamente generalistas antes do limite KT e que apenas 10 a 12 linhagens nas regiões neotropicais e Oriental sobreviveram à grande onda de extinção. Estas linhagens então diversificaram nas regiões neotropicais e Oriental antes de se dispersar para o resto do mundo entre 57 e 40 milhões de anos.

A diversificação subseqüente de subfamílias ocorreu no Terciário, com quase todas as linhagens que conduzem às tribos reconhecidas atualmente divergentes antes do Oligoceno a cerca de 34 milhões de anos e quase todos os gêneros irmãos antes do Mioceno Superior a cerca de 11 milhões de anos.

Aqui também estão os tempos de divergência do gênero Heliconius de seu gênero irmã Eueides em cerca de 18 milhões de anos com 95% de intervalo de credibilidade segundo o estudo. Bem como esta a divergência entre o gênero Bicyclus e seu irmão Henotesia em cerca de 24 milhões de anos. Heliconius e Bicyclus são os temas de intensa pesquisa e agora parece estar mais claro seu relacionamento evolutivo. Também digno de nota é que os tempos estimados de divergência de gêneros na subfamília Nymphalinae são um pouco mais jovem aqui, entre 1 e 13 milhões de anos dependendo do clado, do que em um estudo anterior em 2006, e os tempos estimados de divergência para a subfamília Satyrinae que são um pouco mais velhos, com cerca de 10 milhões de anos a mais do que em um estudo anterior (veja aqui)

A hipótese biogeográfica indica um ancestral tropical generalizado na base de Nymphalidae. O clado irmão para Libytheinae podem ter surgido tanto na região Oriental ou na região Neotropical, ou ainda em ambos. Como mencionado acima, estas duas regiões foram inferidas a ser as zonas ancestrais da base da árvore para os nódulos do gráfico que definem as sub-famílias, bem como muitas das tribos. Durante o intervalo de tempo 57 e 34 milhões de anos (limite Eoceno/Oligoceno) a região Afrotropical foi colonizada independentemente pelo menos três vezes desde a pela Oriental: uma vez pelo ancestral comum de Limenitidinae em cerca de 57 milhões de anos, uma ou duas vezes por o ancestral comum das tribos Vagrantini, Argynnini e pelos Heliconiinae entre 40 e 50 milhões de anos, e uma vez por o ancestral comum de Charaxini, Pallini em Charaxinae também entre 40 e 50 milhões de anos. Além disso, verifica-se que a região Afrotropical foi colonizada da região Neotropical entre 40 e 30 milhões de anos por os ancestrais comuns de Biblidini e Catonephelini (ambos Biblidinae). A região do Paleoartico parece ter sido colonizada antes do limite Eoceno/Oligoceno pelo ancestral de Nymphalinae a cerca de 48 milhões de anos enquanto o ancestral de Apaturinae a cerca de 40 milhões de anos, ambos da região Oriental. A região do Ártico parece ter sido colonizada a partir da região Oriental do ancestral de Melitaeini a cerca de 40 milhões de anos. Distribuições existentes de gêneros são grande parte formadas após o limite Eoceno/Oligoceno (cerca de 34 milhões de anos) que é conhecido como um período de resfriamento e secagem na Terra. Nesse período, grandes áreas de florestas úmidas foram substituídas por pastos secos principalmente por causa da separação de Gondwana remanescente na América do Sul, Austrália e Antártida, permitindo que as correntes frias do oceano pudessem resfriar a região polar. Grupos de espécies associadas com paisagens e pastos abertos parecem ter se diversificado neste período, como os Satyrini e Melitaeini.

Olhando a escala temporal e espacial dos processos macroevolutivos em insetos fitófagos só recentemente foi possível testar essas hipóteses para estabelecer relações filogenéticas mais robustas e seus respectivos padrões de divergência.

Outros artigos fazem pontuações interessantes a respeito da família dos Nymphalidae. Compreendendo a evolução do desenvolvimento, bem como a evolução da plasticidade adaptativa é possível estabelecer a variedade de padrões de manchas ocelares em espécies de um determinado gênero com graus variáveis de resposta fenotípica para o ambiente. Geralmente espécies próximas compartilham o mesmo maquinário genético. Hoje sabe-se que borboletas Heliconius desfrutam do mesmo maquinário genético responsável pelas manchas ocelares e formato das asas, cada qual com os mesmos genes com dinâmicas de expressão distintas. Heliconius numata ainda tem conjunto de super genes ou cluster que são passados a gerações seguintes e determinando diversos fenótipos. Algumas vezes esses maquinários são passados no nível dos gêneros como, por exemplo Eueides e Heliconius que tem o mesma maquinário. Uma filogenia de 54 das 80 espécies conhecidas Bicyclus criada com base nas seqüências combinadas 3000 pb de dois genes mitocondriais (citocromo oxidase I e II ou COI COII) e do gene nuclear que confere o fator de elongação 1α foi analisada com máxima parcimônia e mostrou que a maioria do sinal para a análise filogenética vem de substituições silenciosas na terceira posição apesar do ritmo mais rápido de desenvolvimento e níveis mais elevados de homoplasia dos genes mitocondriais em relação ao nuclear. Um uma revisão do gênero Heliconius criou um novo cladograma para as 35 espécies do gênero e como elas se relacionam com os gênero Eueides, Laparus e Neruda. O estudo foi conduzido com base nas sequências mitocondriais abrangendo também o gene COI e o gene COII. Os dados suportam que a maioria dos grupos de espécies tradicionalmente reconhecidas são monofiléticas dos quatro gêneros acima com relação a outros grupos externos de Heliconiine. No entanto, é o gênero Heliconius é parafiléticos com respeito aos outros três gêneros. Estes dados irão permitir novas avaliações de parentesco com base em características morfológicas, comportamentais e citológicas no grupo.

Uma outra abordagem filogenética para Heliconius e gêneros relacionados foi feita com base em dados de sequências de DNAmt combinada com uma região do gene de Wing-less. Além disto, adicionou oito novos taxa e analisou seu DNAmt sozinho. A análise filogenética simultânea das duas regiões do gene juntas suporta uma topologia em grande parte de acordo com as visões tradicionais de relacionamentos Heliconiine com base na morfologia e sugere que o apoio DNAmit para o relacionamento de irmandade entre Eueides e H. charithonia devido à evolução convergente do DNAmit.

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