EVOLUÇÃO DE LEPIDOPTEROS (PARTE II) – FÓSSEIS, MORFOLOGIA E EVIDÊNCIAS MOLECULARES RELACIONANDO FAMÍLIAS DE LEPIDOPTERA.

Uma filogenia de Papilionidae baseada em dados morfológicos e moleculares proposta por Nazari em 2007 é aceita hoje e mostra a subfamília Papilioninae como um grupo monofilético. Essa é a mais numerosa de todas as subfamílias do grupo com cerca de 225 das 551 espécies conhecidas e estudos têm sido realizados para determinar o grau de relacionamento evolutivo entre as espécies, gêneros e subfamílias bem como sua coevolução com as plantas hospedeira. Espécies pertencentes aos grupos que usam Rutaceae como plantas hospedeiras formaram dois grupos correspondentes ao Velho Mundo e taxa americanos. Aqueles que se alimentava de Lauraceae e Magnoliaceae formam outro conjunto que inclui tanto taxa asiáticos e americanos.

De forma geral, as borboletas da família Papilionidae, também chamadas de borboleta rabo de andorinha estão distribuídas em quatro subfamílias; Papilioninae (com as 225 espécies), Baroninae com um único representante no México e que parece ser o mais primitivo. É o único gênero existente onde há duas veias anais na asa posterior. A subfamília chamada Praepapilioninae formada apenas por dois indivíduos fosseis. E a Parnassiinae do gênero Parnassius e Hypermnestra são extremamente próximos e com base em estudos moleculares são agora considerados como parte da tribo Parnassiini. Os dois taxa, Archon e Luehdorfia estão intimamente relacionados através da análise de DNA nuclear e mitocondrial embora eles não compartilhem semelhanças morfológicas. Ambos estão agrupados na tribo Luehdorfiini.

A subfamília Baroniinae é representada por o único representante, Baronia brevicornis e são únicos da família a usar o Fabaceae (Leguminosae) como suas plantas hospedeiras das larvas. Os Baronninae e os extintos Praepapilioninae compartilham muitas semelhanças externas e são tradicionalmente consideradas as famílias mais primitivas e inclusive irmãs representando os ancestrais do grupo de acordo com uma análise de 103 caracteres morfológicos de 59 borboletas e 19 espécies de mariposas.  Usando uma análise de máxima verossimilhança de dados de sequência de DNA, um estudo associou Papilionini e Troidini como o grupo associado ao resto dos Papilionidae. Apesar de uma análise filogenética de caracteres morfológicos geralmente tem apoiado a Parnassiinae monofilético vários estudos morfológicos e moleculares têm posto a subfamília como uma origem monofilética. Um novo estudo filogenético da subfamilia Parnassiinae com base em DNAmit e dois genes nucleares, bem como características morfológicas 236 apresentou indícios de origem monofiletica com três tribos fortemente suportadas no interior da subfamília. Este estudo também sugere que Praepapilio é irmã só para Papilionini e Baronia é irmã só para Parnassiinae, e provavelmente nenhum dos dois são irmãos para todas borboletas Papilionidae.

O monofiletismo da subfamilia Papilioninae é aceito por praticamente por todos os biólogos da área e apesar deste consenso as relações entre as tribos que compõem a subfamília têm sido bastante debatidas. Aceita-se que a tribo Teinopalpini seja grupo irmão de Papilionini e Troidini. A tribo Teinopalpini consiste em apenas duas espécies, tanto do gênero Teinopalpus.

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Não há nenhuma razão para duvidar que as borboletas têm idade suficiente para ter sofrido a fragmentação da última parte de Gondwana, a separação definitiva da Austrália, Antártida e América do Sul. Há 35 milhões de anos a Antártica foi completamente isolada e desenvolveu uma camada de gelo. A separação de América do Sul e África foi concluída em 84 milhões de anos.

Até 2005, havia apenas um único caso de grupo irmão entre os gêneros de borboletas conhecido que era geralmente interpretado como o resultado da separação da América do Sul da Austrália (através da Antártica), que é o gênero Cressida na região Australiana e Euryades (duas espécies) na América do Sul. Os gêneros pertencem aos Troidini (Papilionidae, Papilioninae), um dos grupos mais intensivamente estudados de borboletas. A intensidade dos estudos não conduziu a um consenso muito seguro. Em 2005 um grupo de pesquisadores então re-avalidou o caso com novos dados moleculares e de novos exemplares e estabeleceu a idade de divergência entre Cressida e Euryades entre 48 e 37 milhões de anos em relação ao grupo irmão. Neste estudo, uma árvore de máxima verossimilhança revelou que a posição de Cressida não está resolvida e Euryades é um grupo irmão do gênero da América do Sul, o Parides. O estudo que usou uma inferência Bayesiana relacionou Cressida com um grupo onde estão quatro gêneros; Euryades, Parides (América do Sul) e Ornithoptera e Troides (IndoAustralian).

Até pouco tempo havia um consenso geral de que Baroniinae (com a única espécie Baronia brevicornis) era irmã do resto dos Papilionidae ou com o Parnassiinae irmão de Baroniinae ou e para restante dos Papilioninae. No entanto, uma filogenia apresentada por Nazari em 2007 chegou a uma conclusão diferente, com uma divisão basal entre “Graphiinae” e os restantes Papilionidae, e ao lado uma divisão entre Papilioninae e Baronia + Parnassiinae, com Baronia irmão de Parnassiinae. Uma nova abordagem foi feita e mostrou Baronia no ramo mais antigo da linhagem papilionidea ou se originou após Graphiinae e Papilioninae se separarem.

Atualmente, os relacionamentos entre os grupos de papilionideos se ancoram em um estudo recente que analisou caracteres morfológicos, 7 genes mitocondriais e nucleares em uma reconstrução filogenética das borboletas andorinha da subfamília Parnassiinae. Foram usados 236 caracteres morfológicos e seqüências de DNA dos seguintes genes; COI + COII, ND5, ND1, 16S, EF-1α e GT em um total de 5775 pb. Várias análises de dados moleculares por máxima parcimônia, verossimilhança e Bayesiana produziram uma topologia consistente com árvores diferentes das obtidas pela morfologia sozinha. Com base em evidências moleculares, relações entre os grupos irmãos foram confirmadas entre os gêneros Hypermnestra e Parnassius, bem como entre Archon e Luehdorfia, enquanto a monofilia da subfamília foi fracamente suportada. O estudo reconheceu três tribos dentro Parnassiinae com Archon e Luehdorfia formando a tribo Luehdorfiini. Três táxons fósseis foram incorporadas uma análise relógio molecular com limitações de tempo biogeográficas. Com base na análise de dispersão vicariância (DIVA)  o ancestral comum mais recente de Parnassiinae ocorreu no Planalto iraniano e da Ásia Central para a China. A diversificação das Parnassiinae ocorreu ao mesmo tempo que a Índia colidiu com a Eurásia entre 65 e – 42 milhões de anos atrás.

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Outro estudo também apoiou a monofilia do grupo Papilionini. Ele estabeleceu relações filogenéticas para uma amostra de 18 espécies do gênero Papilio e cinco do grupo externo pelo seqüenciamento de dois trechos de DNAmit, que correspondem aos segmentos 12886-13370 e 12083-12545 e DNAmit de Drosophila melanogaster que consiste em seções dos genes RNAr e uma sub-unidade da NADH desidrogenase. O estudo mostrou que dentro do grupo vários subgrupos são tradicionalmente reconhecidos se organizaram. Espécies pertencentes a grupos que utilizam principalmente Rutaceae como plantas hospedeiras formam dois grupos, correspondendo a Velho Mundo e taxa do Novo mundo.  O grupo irmão de Papilio é encontrado no Sul da Ásia e o gênero Meandrusa também passa a se alimentar de Lauraceae. A família de plantas deste último é, por conseguinte, o hospedeiro larval provável do Papilio ancestral e a mudança para Rutaceae (que quatro quintos da espécie Papilio existentes usam como hospedeiros) é mais provável que tenha ocorrido apenas após a diversificação inicial do gênero.

Oscilações climáticas do Quaternário dirigiram a expansão e contração repetida dos ecossistemas. Organismos que viviam em grande altitudes provavelmente foram isolados em “ilhas” durante os interglaciais quentes, e expandiu a sua diversidade com a migração durante os períodos glaciais. Usando dados moleculares e genéticos para inferir como os eventos paleoclimáticos influenciam a distribuição e variação genética na borboleta Parnassius smintheus um estudo sequenciou uma região de 789 pb do citocromo oxidase I para 385 indivíduos de 20 locais em toda as Montanhas Rochosas, que vão de Colorado do sul para o norte da Montana. As análises revelaram a locação de dois centros de diversidade nas Montanhas Rochosas do norte e do sul e uma forte estrutura da população. A análise do clado sugeriu que as espécies experimentaram ciclos repetidos de expansão populacional e fragmentação. As idades estimadas destes eventos a partir do relógio molecular correspondeu com dados paleoclimáticos sobre a expansão e contração ao longo dos últimos 400 mil anos. Os autores propuseram que essas borboletas existiram em um arquipélago de ilhas isoladas durante interglaciais e que as populações se expandiram-se de tal forma a se tornar mais conectados durante os períodos glaciais frias.

As relações sistemáticas das borboletas da família Pieridae são ainda mal compreendidas como visto no texto anterior, especialmente no que diz respeito ao seu grupo irmão. Entre os indivíduos do grupo Pieridae existe uma concordância muito maior. Muito do nosso entendimento atual é baseada principalmente em observações morfológicas detalhadas feitas entre e 50 70 anos atrás. No entanto, a família e suas quatro subfamílias raramente foram submetidas à análise filogenética rigorosa. Um grupo de pesquisadores obteve alguns dados com base em uma análise de caracteres moleculares utilizando-os para reconstruir a filogenia dessa família e pode inferir a classificação de nível superior, acima do nível genérico e padrões de biogeografia histórica. A amostra continha 90 táxons representando 74 gêneros e seis subgêneros, ou cerca de 89% de todos os gêneros reconhecidos na família. Três abordagens complementares foram utilizadas: uma análise combinada de um subconjunto de 30 taxa para seqüências de quatro regiões de genes, incluindo fator de alongamento (EF-1α), Wing-less, citocromo oxidase subunidade I (COI) e 28S (3675 pb, 1031 caracteres parcimônia informativas), principalmente para estabelecer relações de alto nível. A segunda abordagem foi baseada em uma análise dos dados de um único gene de 90 taxa definidos para as sequências de EF-1α (1066 pb, 364 caracteres parcimônia informativas), principalmente para estabelecer relações de nível inferior, e a ultima abordagem com base na análise dos dados de um conjunto de quatro genes de dados inteiros para recuperar os dois nós mais profundas e rasas das relações filogenéticas. As análises utilizando máxima parcimônia, máxima verossimilhança e inferência Bayesiana forneceram resultados semelhantes. Todos suportam a monofilia para as quatro subfamílias, mas não para duas tribos sendo Anthocharidini polifilético e o Pierini parafilético. Todas as análises de dados disponíveis suportaram as seguintes relações entre as subfamílias: ((Pseudopontiinae Dismorphiinae +) + (+ Coliadinae Pierinae)), corroborando com a hipótese fenética de Ehrlich de 1958. Com base nessas análisesfoi proposto uma reclassificação da subfamília Pierinae em duas tribos (Anthocharidini e Pierini) e dois grupos informais (Colotis, Leptosia), com a tribo Pierini subdividida em três subtribos (Appiadina, Pierina, Aporiina) e três gêneros (Elodina, Dixeia, Belenois. A análise dos dados disponíveis suportam as seguintes relações entre o Pierinae: (grupo Colotis + Anthocharidini Leptosia + + (Elodina + ((Dixeia + Belenois) Appiadina + + + Pierina Aporiina))). Aplicação de um relógio molecular calibrado usando evidências fósseis sugere que a divergência entre a Pierina e Aporiina ocorreu no Paleoceno a cerca de 60 milhões de anos. A estimativa do valor mínimo para a idade do grupo iPieridae é de 112 a 82 milhões de anos com uma média de 95 milhões de anos. A hipótese biogeográfica histórica explica a distribuição atual do clado Pseudopontiinae + Dismorphiinae e defende uma origem das duas subfamílias em Gondwana Ocidental (África + América do Sul), durante o Cretáceo Superior. Estima-se que os dois continentes foram completamente separados em torno de 100 milhões de anos e este evento de vicariância levou à divisão do grupo em dois tipos; Pseudopontiinae (África) e Dismorphiinae (América do sul e Ártico). O grupo irmão de Pseudopontiinae e Dismorphiinae é o grupo constituído por Coliadinae e Pierinae. Se o ancestral das duas primeiras subfamílias esteve distribuído em Gondwana, então o antepassado do outras duas subfamílias tem a mesma idade, pois também vieram de Gondwana.

Outras duas famílias de borboletas estão relacionadas. No ano 2000, um grupo de pesquisadores testou a hipótese de que as borboletas Riodinidae e Lycaenidae são grupos monofiléticos e determinou sua relação com a família Nymphalidae usando padrões de evolução molecular do gene Wing-less. O demonstrou a utilidade deste gene para reconstruir relacionamentos nível familiar e subfamíliar entre os lepidópteros. O estudo usou a família Hesperiidae como a linhagem basal e grupo externo da superfamília Papilionoidea. Para licenídeos, riodinídeos e espécies de hesperídeos o DNA genômico foi extraído utilizando a proteinase K. Os genes GT1, GT2 e WG2 e 1 foram utilizados para amplificar um fragmento de 450 bp de Wing-less de todos os espécimes. A amplificação foi feita usando primers e PCR e então calculou-se as matrizes de pares distância, valores de probabilidade e parcimônia. Foram comparados 12 modelos evolutivos para este conjunto de dados através da estimativa de máxima verossimilhança e pontuações para as duas árvores. Os resultados apontaram que o gene Wing-less é um gene nuclear de cópia única que apresenta um nível de variação adequado para reconstrução filogenética das tribos borboleta e famílias. Sequencias de Wing-less de outros taxa, como a mariposa Bombyx sugerem que uma segunda região do gene pode fornecer confiabilidade grande para estabelecer relações filogenéticas especialmente quando se trata de licenídeos e riodinídeos.

Rio e Licenideo

Wing-less tem sido citado como uma fonte útil de carácter filogenético útil para resolver relacionamentos, especialmente ao nível da subfamília de Nymphalidae. O estudo então demonstrou que Wing-less fornece um grau ainda maior de variação nos riodinideos e licenideos do que em ninfalídeas e resolve relacionamentos nestas duas famílias ao nível de tribo à nível entre-família. Nos Riodinidae, a terceira posição sofreu substituições do gene e pode fornecer sinais compatíveis com primeira e segunda posição e mostraram 30% e 20% de divergência. Isso sustenta a monofilia de Riodinidae bem como resolve as relações entre os membros do grupo mais recentes. Vários fatores contribuíram para a preservação deste sinal, especialmente o conteúdo de nucleotídeos similares entre taxa relacionados e o fato de evoluir mais lentamente em determinados locais. Assim, a evolução do gene Wing-less foi investigada entre 34 representantes dessas três famílias e indicou que dois grupos (Riodinidae e Lycaenidae) são linhagens irmãs. Embora Wing-less forneça um suporte robusto para relações dentro e entre os riodinideos e licenideos ele é menos confiável para estabelecer relacionamento com ninfalideos. Isso ocorre porque algumas regiões deste gene tiveram uma rápida taxa de substituição, mutações Wing-less por si só não poderiam sustentar monofilia ou relações tradicionais em nível até mesmo de subfamilia dentro dos ninfalídeas.

Um outro estudo realizado em 2005 fez uma análise combinada de seqüências de DNA de três genes e uma matriz de dados morfológicos de 57 táxons (3258 caracteres, 1290 parcimônia informativa) representando todas as principais linhagens dos três superfamílias borboleta (Hedyloidea, Hesperioidea e Papilionoidea), além de grupos externo. O estudo combinou evidências de ambos, caracteres morfológicos tradicionais e moleculares de três regiões de 3 genes (COI, EF-1a e Wing-less). Com a exceção de Nymphalidae, as famílias encontram-se fortemente relacionadas como clados monofiléticos com as seguintes relações: (Hesperiidae + (Papilionidae + (Pieridae + (Nymphalidae + (Lycaenidae + Riodinidae))))). Lycaenidae e Riodinidae são grupos irmãos conhecidos desde o estudo anterior e tem forte apoio a partir das evidências.

 

Referências Bibliográficas

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