A TRANSFERÊNCIA HORIZONTAL DE GENES – UMA ABORDAGEM COMPARATIVA

A transferência horizontal de genes (THG) é tema que causa bastante confusão quando se infere árvores filogenéticas com base na sequência de um gene (Lawton, 2009). Isso é mais expressivo quando se estuda as primeiras populações hipotéticas que deram origem as principais linhagens celulares atuais; bactérias, archaeas e principalmente na origem de eucariotas. Aqui vamos tratar de alguns exemplos e por fim, uma abordagem sobre como a THG se dá na espécie humana e de primata em geral.

Duas bactérias distantemente relacionadas e que tenham trocado um gene de uma árvore filogenética incluindo outras espécies irá mostrar que ambas são intimamente relacionadas porque apresentam o mesmo gene, embora a maioria dos outros genes sejam diferentes. Por esta razão, é ideal para utilizar outra informação para inferir filogenias que sejam robustas para entender os fatos e fenômenos naturais de tal forma que a presença ou ausência de genes deve ser só parte de uma analise maior e mais ampla. Uma gama tão ampla de genes para análise filogenética quanto possível se faz necessária.

Por exemplo, o gene mais comum a ser utilizado para analisar as relações filogenéticas em procariotas é o gene 16S rRNA, pois suas sequências tendem a ser conservadas entre membros com distâncias muito curtas filogenéticas, mas variável suficiente que as diferenças possam ser medidas. Nos últimos anos, tem sido argumentado que os genes de rRNA 16s podem também ser transferido horizontalmente. Embora isso possa ser pouco frequente, a validade de 16s rRNA para construir árvores filogenéticas deve ser reavaliada (Badger et al, 2004) em breve.

Johann Peter Gogarten (2000) sugere a analogia da árvore da vida já não se ajusta aos dados de pesquisa do genoma recente. Os biólogos devem usar a metáfora de um mosaico para descrever as diferentes histórias combinadas em genomas individuais e usar a metáfora de uma rede para visualizar o rico intercâmbio e efeitos cooperativos de THG entre microrganismos.

Existem vários métodos para inferir redes de relações filogenéticas. Usando um único gene como marcador filogenético, é difícil traçar a filogenia de um organismo na presença de THG. Combinando o modelo de coalescência simples da cladogênese com eventos de transferência THG raros é possível sugerir que não houve único ancestral comum mais recente que continha todos os genes ancestrais àqueles compartilhados entre os três domínios da vida. Cada molécula contemporânea tem a sua própria história e remonta a uma molécula ancestral individual. No entanto, estes antepassados ​​moleculares eram susceptíveis a estar presente em organismos diferentes em momentos diferentes (Zhaxybayeva & Gogarte, 2004). Deste modo a THG favoreceu mosaicos de seres vivos que podem ser os ancestrais dos tipos celulares existentes hoje.

Gyles (2014) sugere que vários mecanismos para a transferência de genes horizontal: Transformação, onde uma alteração genética de uma célula que resulta da introdução, a absorção e expressão de material genético estranho, seja ele DNA ou RNA (Stearns & Hoekstra, 2005). Este processo é relativamente comum em bactérias, mas em menor grau em eucariotas (Bock & Knoo, 2012). A transformação é frequentemente utilizada em laboratórios para inserir novos genes em bactérias para experiências ou para aplicações industriais e médicas, além de estudos de biologia molecular e biotecnologia.

A Transdução é outro processo de THG na qual o DNA bacteriano é movido a partir de uma bactéria para outra através de um vírus chamado de bacteriófago (Stearns & Hoekstra, 2005).

A Conjugação bacteriana é um processo que envolve a transferência de DNA através de um plasmídeo a partir de uma célula doadora para uma célula receptora recombinante durante o contacto célula-a-célula (Stearns & Hoekstra, 2005).

Há ainda os agentes de transferência de genes, elementos semelhantes a vírus codificados pelo hospedeiro que se encontram na ordem Alphaproteobacteria especialmente em Rhodobacterales (Maxmen, 2010).

Os transposons (gene que pulam) é um segmento móvel de DNA que, por vezes, pode pegar um gene de resistência e inseri-lo em um plasmídeo e no cromossomo, induzindo assim a transferência horizontal de genes de resistência a antibióticos (Stearns & Hoekstra, 2005) (Veja mais em RATCLIFF, LENSKY E NETNATURE NA BOCA SUJA DA PSEUDOCIÊNCIA)

Como esses genes transferidos causam nas resoluções filogenéticas poderíamos encontrar falsos resultados. Para evitar falsos positivos podemos encontrar uma espécie mais próxima daquela que vamos estudar se usarmos genes transferidos verticalmente dando uma conformação mais robusta e confiável. Assim para que possamos ter uma filogenia robusta devemos considerar vários genes.

Outra forma de evitar esses problemas é observar a real influência dele na evolução. Alguns casos documentados de THG mostram que os genes recebidos são funcionais nos organismos que o recebem, como por exemplo, o caso da Saccharomyces cerevisiae e do Plasmodium vivax.

Em eucariotos como o fungo S. cerevisiae o processo de transferência horizontal é bem conhecido. Acredita-se que haja 10 casos de transferência nessa espécie. Um desses casos é do gene codificante da enzima DHOD. O estudo desse gene indica uma transferência logo após a separação das linhagens de S. cerevisi e de Candida albicans, sendo esse gene possivelmente originário de Lactobacillales (Bar, 2011).

Um caso muito interessante de THG ocorreu entre o Homo sapiens e o protozoário P. vivax causador da malária, ou seja, entre dois organismos eucariotos. Análises dos dois genomas encontraram regiões muito similares entre as duas espécies. Alguns genes de muita importância para a vida do Plasmodium vivax foram encontrados no DNA humano, um deles é  responsável pela síntese da enzima Oxido-nítrico-sintetase-1, essencial para a proteção do Plasmodium. Esse fato começa a lança luz sobre o funcionamento da transferência horizontal em eucariotos e processos de co-adaptação e evolução de parasitas.

Casos como esses mostram que esse tipo de transferência pode alterar o valor adaptativo de uma espécie, e que conjuntos de outros fatores importantes no processo evolutivo, como seleção natural e deriva gênica, podem favorecer a espécie a se perpetuar.

A THG contrasta com a Transferência Vertical de Genes (TVG) que é a transferência de genes ocorrida de pais para filhos. Sendo assim, a THG é somente um mecanismo alternativo de aquisição gene que envolve o movimento de material genético entre espécies diferentes. A THG é mais conhecida entre organismos unicelulares, como bactérias, mas a sua existência em organismos superiores, incluindo os animais, ainda precisa ser melhor entendida e em alguns casos é controversa em seres humanos.

Um estudo feito em 26 espécies de animais (10 primatas, 12 moscas e quatro nematóides) e uma análise simplificada em mais 14 vertebrados com o objetivo comparativo e filogenético de todos os genomas mostraram que a THG em animais normalmente dá origem a dezenas ou centenas de genes “estrangeiros” ativos, em grande parte relacionados com o metabolismo.As análises sugerem que, enquanto as moscas de fruta e vermes nematóides têm continuado a adquirir genes estranhos em toda a sua evolução, os seres humanos e outros primatas ganharam relativamente poucos desde seu ancestral comum (Crispe et al, 2015).

A aquisição de genes de um organismo diferente de um antepassado direto é bem conhecida em bactérias e eucariotas unicelulares. Por exemplo, 81% dos genes procariotas podem ter estado envolvido em THG em algum momento (Dagan et al, 2008). No entanto, relativamente poucos casos foram documentados em organismos multicelulares (Scholl et al, 2003 & Boto et al, 2014). Relatórios de THG em animais são normalmente limitados à descrição da transferência de apenas um ou poucos genes.

Acyrthosiphon pisum (Hemiptera)

Acyrthosiphon pisum (Hemiptera)

Outros já são bem documentados, como o caso de genes de fungos para a biossíntese de carotenóides ao pulgão-ervilha, que resulta em uma pigmentação vermelha que acredita-se ser benéfico para o pulgão (Moran, et al, 2010). Ocorreu também a transferência do gene da enzima cisteína-sintase a partir de uma bactéria para a linhagem dos artrópodes (​​duas transferências independentes; uma sobre um antepassado dos ácaros fitófagos e outra sobre os antepassados dos lepidópteros), que permite que a desintoxicação do cianeto produzido por plantas hospedeiras. Esta atividade também é encontrada em nemátodos, em que pode ter sido adquirida a partir de plantas por THG (Wybouw et al, 2014).

Fitonematóides-parasitários que produzem enzimas degradantes de paredes celulares têm um

número de genes transferidos horizontalmente considerável (Scholl etal, 2003). O besouro broca do café também sofreu THG, onde recebeu genes de bactérias, permitindo a hidrólise de bagas de café (Acuña et al, 2012).

Tem sido relatado a THG em animais, embora ainda seja atribuído ao estilo de vida dos organismos receptores. Por exemplo, em rotíferos (Bdelloidea), que são tolerantes a dessecação, cerca de 10% dos genes transcritos derivam de aquisições horizontais (Boschetti et al, 2011). Resultados de dessecação de DNA (Neumann et al, 2009) e a perda de integridade da membrana (Crowe et al, 1992), indicam THG.

Outro exemplo incomum é a transferência de genomas inteiros (> 1 Mb) da bactéria Wolbachia para a mosca da fruta Drosophila ananassae, embora relativamente poucos genes de Wolbachia sejam transcritos neste caso. Genes de Wolbachia são freqüentemente transferidos para invertebrados (Dunning. 2007), provavelmente devido a associação de longo prazo, geralmente parasitária ou mutualista.

Além disso, Wolbachia frequentemente infecta os testículos e ovários de seus hospedeiros, e tem acesso às suas linhas germinais, um pré-requisito para a transmissão para a próxima geração.

Há exemplos de THG relatados em humanos, como vimos acima do caso do Plasmodium. O relatório original sobre a sequência genômica humana (Lander et al, 2001) com o descrito em procariotas e em vertebrado descobriu THG alinhando as sequências humanas com a de um pequeno número de espécies, incluindo apenas duas de metazoários; D. melanogaster e Caenorhabditis elegans.

Milhares de proteomas (incluindo vários primatas) estão agora disponíveis na UniProt, permitindo a análise de THG utilizando alinhamento para centenas de espécies e de validação filogenética posterior, como mostrado em trabalhos recentes em invertebrados (Paganini et al, 2012). No ser humano, no entanto, não houve estudos de acompanhamento desde o papel inicial do genoma e também a verdadeira dimensão do THG em seres humanos e metazoários em geral.

Para verificar se os genes estranhos que identificamos, de fato, pertencem à espécie em estudo e não são a contaminação é preciso testar se eles foram encontrados nas mesmas estruturas genômicas, ou seja, se estavam ligados a genes de origem metazoária (genes nativos).

Em procariotas, os genes adquiridos horizontalmente tendem a estar operacional, tipicamente codificando enzimas, em vez de informação, isto é, genes envolvidos na transcrição e tradução (Jain et al, 1999).

Recentemente, tem sido sugerido que a conectividade de rede de trabalho é uma consideração mais importante do que a função (Cohen et al, 2011), e os genes mais identificados estão ligados ao metabolismo. Sabemos que 83% dos genes estranhos nas bdelloid codificam enzimas de rotíferos (Boschetti et al, 2011). Para determinar se isso se aplica a THG em todos os metazoários, primeiro devemos inspecionara ontologia do gene (OG) entre a classes de genes, ou seja, na classe A de genes estrangeiros. Posteriormente, determina-se as atividades enzimáticas, e, finalmente, calcula-se a porcentagem de atividades enzimáticas para ambos.

OG em genes de classe B são mais propensos a se relacionar com atividades enzimáticas. O segundo grupo de genes estranhos esta ligado a proteínas de membrana, outra categoria de genes operacionais. Portanto, assim como em procariontes (Genereux & Logsdon, 2013), a THG está inclinada para genes operacionais em metazoários.

Uma possível explicação alternativa para os genes resultarem de uma THG é que eles são produto de uma descida vertical da espécie em questão, mas se perderam das outras linhagens de animais. Esta explicação é mais provável em primatas já que sua THG é predominantemente antiga e a redução do número de vezes que o gene deve ser perdidos também. Para testar esta hipótese, uma mesma análise foi realizada usando a ontologia de genes nativos que são encontrados em cordados e não em metazoários não cordados.

Em todas as espécies de primatas temos OG enriquecido com genes (quando comparada com os de todos os outros genes nativos) que foram significativamente menos propensas a descrever a atividade das enzimas.

Os números azuis indicam o mapeamento grupos ortólogos para cada ramo (eventos de THG). Os eventos podem ter ocorrido em qualquer lugar ao longo do ramo, e não apenas onde é indicado o número. Eventos encontrados na base da árvore ocorreram em qualquer lugar entre a origem do filo e a base da árvore. As árvores não estão em escala umas com as outras.

Os números azuis indicam o mapeamento grupos ortólogos para cada ramo (eventos de THG). Os eventos podem ter ocorrido em qualquer lugar ao longo do ramo, e não apenas onde é indicado o número. Eventos encontrados na base da árvore ocorreram em qualquer lugar entre a origem do filo e a base da árvore. As árvores não estão em escala umas com as outras.

Isto é o oposto do resultado para genes estranhos, sugerindo que uma hipótese alternativa de que a perda do gene não explica os achados. Muitos genes estrangeiros são nativos, por exemplo, no ser humano o gene ENSG00000136830 (que é estrangeiro) é classificado na família com similaridade de sequência 129, membro B’, mas não há informações sobre o seu papel.

Genes estranhos são significativos, é claro que o código para uma ampla variedade de funções diferentes em uma ampla variedade de categorias tem algumas das quais pode se sobrepor. Já foram descritas seis categorias de maior destaque em C. elegans, D. melanogaster e do homem.

Em C. elegans, a maior categoria inclui genes ligados à resposta imunológica inata (16 genes), incluindo genes que visam especificamente às paredes celulares de bactérias (família Lis), genes de segmentação fungos (por exemplo, endoquitinases) e outros genes do sistema imunológico mais gerais (por exemplo, THN-3 e THN-4). A segunda maior categoria é composta por oito genes envolvidos no metabolismo lipídico, incluindo a repartição de ácidos graxos por beta-oxidação (por exemplo, Ac. graxo CoA sintetase família, ACS-11), bem como a síntese de ácidos graxos (por exemplo, desaturase de ácido graxo, fat-1). A terceira categoria inclui quatro genes envolvidos na modificação da macromolécula, que engloba atividades, tais como a fosforilação, metilação e ubiquitinação.  A quarta categoria regula respostas ao stress e inclui uma proteína de choque térmico (DNJ-16), uma proteína LEA (lea-1) e dois genes envolvidos na via de síntese de trealose: trealose-6-fosfato fosfatase (gob-1) e trealose-fosfato sintase (TPS-1). A produção de trealose permite larvas C. elegans sobreviverem a situações de extrema dessecação (Erkut et al, 2011), enquanto que as proteínas LEA estão ligadas a tolerância ao stress de água em C. elegans (Erkut et al, 2013) e em outros invertebrados, assim como plantas e microrganismos. A quinta categoria consiste em atividades anti-oxidantes (um gene; glutationa peroxidase, GPX-2) e a sexta categoria é o metabolismo de aminoácidos, também constituído por um único gene, que codifica para a síntese de asparagina (ASN-2) (Crispe et al, 2015).

Há muito menos genes estranhos em D. melanogaster, e ao observar os mesmos genes das mesmas categorias em C. elegans encontramos macromolécula modificáveis ​​(2 genes), a resposta imune inata (3 genes) e resposta ao estresse (3 genes).

Os três genes de D. melanogaster da resposta imune pertencem à mesma família de proteínas que está envolvido na fagocitose de bactérias, enquanto que os três genes de resposta ao stress estão todos envolvidos na via de síntese de trealose: duas fosfatases de trealose (FBgn0031907 e FBgn0031908) e uma trealose-fosfato sintase (TPS1). Eles são diferentes, especialmente fora do domínio catalítico, sugerindo que não se originaram do mesmo evento de THG. Da mesma forma que as fosfatases trealoses não são conservadas entre espécies (Crispe et al, 2015).

No ser humano, encontramos genes em cinco das seis categorias: metabolismo de aminoácidos (dois genes), modificação de macromolécula (15 genes), do metabolismo lipídico (13 genes), atividade antioxidante (5 genes) e da resposta imune inata (7 genes). Os genes do metabolismo dos lipídios incluem genes com funções semelhantes às dos genes de C. elegans, tais como a decomposição de ácidos-graxos por beta-oxidação (por exemplo, enoil-CoA, hidratase/3-hidróxiacil-CoA desidrogenase, EHHADH), bem como um grande variedade de outras funções, incluindo a formação de glicolípidos através de extensão da cadeia (por exemplo, globosídeo de alfa-1,3-N-acetilgalactosaminil-transferase 1, GBGT1) e os transportadores transmembranares necessários para a homeostase de lípidos (por exemplo, os de ATP, sub-familia G (WHITE), e membro 5, ABCG5).

Os genes da resposta imune inata incluem genes envolvidos na resposta inflamatória IRG1 (PIK3CG) e anti microbiana (EPPIN).

Isso é notável uma vez que a distribuição de eventos de transferência é diferente nos primatas, com é na maioria dos grupos estrangeiros mapeados na base da árvore (um antepassado comum de primatas), sugerindo que a maioria dos eventos de transferência de genes em primatas é muito antiga. Nestes casos, os pesquisadores optam inferindo que o evento ocorreu no mais recente ancestral comum de todos os primatas, mas neste caso ocorreu em algum momento entre o ancestral comum de dos Chordata e o ancestral comum dos primatas.

Por exemplo, vejamos o caso do gene HAS1 (Crispe et al, 2015).

Árvore filogenética para a HAS1 gene humano. Para cada ramo há espécies nomeadas e a adesão do UniProt. O gene humano em análise é mostrado em laranja, proteínas de cordados estão em vermelho, outro metazoa em preto, fungos em cor de rosa, verde, plantas em protistas em cinza, archaea em azul claro e bactérias em azul escuro.

Árvore filogenética para a HAS1 gene humano. Para cada ramo há espécies nomeadas e a adesão do UniProt. O gene humano em análise é mostrado em laranja, proteínas de cordados estão em vermelho, outro metazoa em preto, fungos em cor de rosa, verde, plantas em protistas em cinza, archaea em azul claro e bactérias em azul escuro.

Ele é encontrado em uma ampla variedade de cordados, o evento de THG provavelmente ocorreu logo após o antepassado comum do Chordata surgir conforme mostra filogenia.

Há informações limitadas sobre THG nos cordados, mas os pesquisadores identificaram genes estranhos para 14 outras espécies de vertebrados. Foram encontrados também entre 60 e 240 genes da classe C (cerca de 0,4% a 1,3%) em todas essas espécies, de acordo os estudos feitos com Drosophila, Caenorhabditis e primatas, sugerindo que a THG não se restringe a alguns grupos de animais, mas é um evento amplamente distribuído.

A THG ocorre em baixas frequências, mas em apreciáveis ​​níveis em todas as espécies animais analisados; tem ocorrido ao longo do tempo e ainda está ocorrendo; ela se origina principalmente a partir de bactérias e protistas; e os genes envolvidos em codificar atividades enzimáticas. Curiosamente, os níveis globais de THG não parecem ser visivelmente diferentes em vertebrados e invertebrados. Isto é surpreendente, dada a diferença de complexidade entre os grupos, mas pode ser explicado pelos mais velhos eventos de transferência observados em primatas, sugerindo que tais eventos em vertebrados possam ter ocorrido numa fase anterior da evolução deste grupo. Todos os genomas de animais estudados contêm genes estranhos expressos sob certas circunstâncias, portanto incomuns, como um estilo de vida e tolerância a dessecação assexuada e não são necessários para a transferência, embora tais características possam acelerar as taxas de THG, como no caso do rotífero bdelloidea (Crispe et al, 2015).

Algumas dessas transferências podem ter sido mediadas por vírus. Os projetos em genomas eucarióticos rotineiramente removem sequências bacterianas de seus estudos seguindo o pressuposto de que eles são contaminação; isso resultou na remoção de todos os eventos de THG anteriormente relatados D. ananassae até se compreender que se tratava de um mecanismo evolutivo importante.

É importante considerar a possibilidade de outras explicações em cada um desses estudos de THG para evitar falsos positivos. A estratégia mais óbvia é a possibilidade de que os genes estranhos observados foram herdados pela descida vertical, mas perderam-se de todas as outras espécies de metazoários observadas fora do filo de interesse por preencherem dinâmicas diferentes, perdendo as funções ou por desenvolverem genes análogos em sua função.

O aumento do número de espécies de metazoários com genomas de alta qualidade e transcriptomas, no futuro, ajudará a lançar luz sobre esta possibilidade. Entretanto, observou-se uma diferença notável entre todas as classes de THG e os genes nativos encontrados em cordados, mas não em outros metazoários. Assim, os genes que estão aparentemente ausentes nos grupos não-cordados e nos animais cordados são significativamente menos propensos a ter uma atividade enzimática do que outros genes nativos (4% VS. 20%), enquanto que em contraste os candidatos a THG são significativamente mais propensos a ter condições para as atividades de enzimas (42% vs. 26%). Não podemos descartar por completo a perda de gene como uma explicação para as nossas observações, estes resultados, juntamente com as outras linhas de evidência apresentada sugere que a THG é a explicação mais plausível e coerente com as evidências (Crispe et al, 2015).

Embora as taxas observadas de aquisição de genes transferidos horizontalmente em eucariotos sejam geralmente mais baixas do que em procariontes, parece que, longe de ser uma ocorrência rara, a THG tem contribuído para a evolução de muitos, ou talvez em todos, os animais e que o processo está em curso na maioria linhagens. Entre dezenas e centenas de genes estranhos são expressos em todos os animais pesquisados, incluindo os seres humanos. A maioria destes genes esta ligado ao metabolismo, o que sugere que THG contribui significativamente e positivamente para a diversificação bioquímica durante a evolução animal.

Victor Rossetti

Palavras-chave: NetNature, Rossetti, Transferência Horizontal de Genes, Primatas, Drosophila, Caenorhabditis, Eucariotos, Procariotos, Metabolismo. 

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Referências

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One thought on “A TRANSFERÊNCIA HORIZONTAL DE GENES – UMA ABORDAGEM COMPARATIVA

  1. Saudações, gostaria de saber se existem laboratórios no Brasil (em instituições públicas ou não) realizando pesquisas sobre THG em eucariotos mais especificamente. Andei pesquisando mas não encontrei nada a respeito.

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