OSMETÉRIO, DEFESA QUÍMICA E HERBIVORIA.

O osmetérium é um órgão defensivo encontrado em todas as fases do desenvolvimento das lagartas de borboletas que pertencem a família Papilionidae (Chattopadhyay, 2011). O órgão está situado no segmento pro-torácico e pode ser evertido quando a lagarta se senta ameaçada.

Papilio glaucus. Creditos: Edith Smith

Papilionidae é uma família de insetos da ordem Lepidoptera (Mariposas e Borboletas). É constituída por grandes borboletas de comportamento diurno cujas asas posteriores possuem margem sinuosa e, em muitas espécies, com um prolongamento bastante evidente. Por esta razão, também são chamadas de borboletas rabo-de-andorinha. As espécies mais comuns no Brasil são Heraclides thoas brasiliensis (vide abaixo) e Heraclides anchysiades.

É uma das famílias mais abundantes e taxonomicamente dividida em cerca 27 gêneros com cerca de 5 mil espécies (Saiba mais aqui).

Atualmente é aceito que a família Papilionidae forma um grupo monofilético (Reed & Sperling, 2006). Isto significa que evolutivamente todas as espécies descendem de uma única espécie ancestral que fundou a família. Os estudos moleculares indicam que vários processos co-evolutivos ocorreram entre este animal e suas plantas hospedeiras na filogenia.

Espécies que utilizam o clado Rutacea como plantas hospedeiras formam dois grupos correspondendo à taxonomia do Velho Mundo e América. Aqueles que se alimentam de Lauraceae e Magnoliaceae formam um outro grupo que inclui as taxonomias asiáticas e americanas (Aubert et al, 2009).

As lagartas de várias espécies desta família se alimentam de uma grande gama de diferentes plantas, a maioria dependendo de uma das cinco famílias: Aristolochiaceae, Annonaceae, Lauraceae, Apiaceae e Rutacea. Comendo algumas dessas plantas tóxicas, as lagartas sequestram o ácido aristolóquico ao se alimentar das folhas. Parte deste ácido é metabolizado pelo animal e garante tanto para a lagarta como para a borboleta, que tais toxinas ajudam a proteger-se de predadores (von Euw et al, 1968).

Heraclides thoas brasiliensis (João Amarildo Ranguetti).

As lagartas desta família possuem uma estrutura denominada osmetérium, órgão projetável que se assemelha a uma língua bifurcada e juntamente com os grandes manchas ocelares e manchas no corpo podem ser usadas pelo animal para assustar as aves e pequenos répteis. O órgão osmeterial permanece dentro do corpo na região torácica em posição invertida e é evertido quando a larva é perturbada de alguma forma. Ao ser evertida, a estrutura libera um odor desagradável que serve para repelir formigas, (Eisner & Meinwald, 1965) pequenas aranhas (Damman, 1986) e mantídeos (louva-a-Deus) (Chow & Tsai, 1989).

A constituição da secreção osmeterial varia de espécie para espécie e contém uma complexa composição química baseada em hidrocarbonetos monoterpenos, compostos sesquiterpênicos ou uma mistura de ácidos alifáticos e ésteres. Estes componentes químicos são adquiridos pelo animal a partir de sua alimentação.

A estrutura fina do osmetérium de Papilio demoleus tem sido estudada e foi encontrado pelo menos 3 tipos de células especializadas na síntese de secreção ácida (Crossley & Waterhouse, 1969) e de armazenamento (Lu & Yien, 1991) da secreção osmeterial.

A estrutura fina da glândula osmeterial de lagartas de Papilio consiste em células da glândula elipsóide que têm uma membrana plasmática basal extensivamente dobrada, ribossomos abundantes e retículo endoplasmático liso espiralados para a facilitar o armazenamento dos compostos químicos. A membrana plasmática carrega longas microvilosidades que se estendem em uma massa de material granular. Estas células são responsáveis pela secreção de ácidos orgânicos.

Quimicamente, a secreção osmeterial também consiste em uma mistura de ácidos orgânicos voláteis, como o ácido isobutírico e ácido 2-metilbutírico (Chow & Tsai, 1989).

A secreção emitida pela espécie Papilio demodocus no estádio larval pré-final contém componentes químicos complexos: 3-hidroxibutanoato de metilo, ácido 3-hidroxibutanóico, α-pineno, mirceno, limoneno, b-felandreno, (Z)-ocimeno, (E)-ocimene, β-cariofileno, (E)-β-farneseno, e germacreno-A, bem como um número de sesquiterpenóides ainda não totalmente identificados (Burger et al, 2005) e que do seu estádio final contém 2-metilpropanóico, o ácido 2-metilbutanóico e seus ésteres metílicos e etílicos como principais constituintes (Burger et al, 1978). Os componentes voláteis da secreção da borboleta Parnassius glacialis, por exemplo, consistem basicamente em ácido isobutírico, ácido 2-metilbutírico, e seus ésteres metílicos.

Na borboleta Sericinus montela (parnassiinae, Zerynthiini) foi caracterizado a presença de hidrocarbonetos monoterpenos compreendendo β-mirceno (major), α-pineno, sabineno, limoneno, e β-felandreno e em Pachliopta aristolochiae (Papilioninae, Troidini) foi composto por vários hidrocarbonetos sesquiterpeno, incluindo α-himachalene, α-amorphene, e germacreno-A, e alguns sesquiterpenóides oxigenados (Keiichi & Nanao, 1995).

Química osmeterial

As moléculas de terpenos são quimicamente chamados de alcenos naturais que apresentam na sua composição ligações duplas de carbono (C=C), no qual a presença de oxigênio no composto o configura como um terpenoide.

Os compostos denominados terpenos são constituídos pela união de cinco átomos de carbono, isto é, por estruturas básicas de isoprenos (C5H8), que se polimerizam formando uma variedade de terpenos. Uma delas é o monoterpeno, citado acima. São hidrocarbonetos cuja fórmula química é C10H16, formados por duas unidades isopreno, podendo ser cíclicos ou ramificados. São encontrados em óleos essenciais ou essências como o mentol, citral, linalol e azeites aromáticos; os sequiterpenos (C15) no α-bisabolol, α-humuleno, β-farneseno e β-cariofileno (InfoEscola)

Estes compostos encontram-se em muitas plantas e são o constituinte principal da resina. São produzidos e emitidos pelas folhas de árvores em quantidades consideráveis. Estas moléculas reagem com moléculas oxidantes presentes na atmosfera, formando novas moléculas com tendência para se agregar entre si, tendo diferentes efeitos sob o clima (Zang et al, 2009).

Terpenos

Os terpenos podem ser classificados de acordo com a quantidade de estruturas básicas de isopreno. Além do monoterpeno há também o: hemiterpeno (C5) que além de alquilante está presente em espécies de plantas como o crisântemo, na forma de piretrinas; Há também os diterpenos (C20) encontrados em resinas como na copaíba; os triterpenos (C30) precursores do α e o β-sitosterol, o estigmasterol e o fitoesterol; os tetraterpenos ou carotenoides (C40), pigmentos presentes em várias plantas como o pimentão, tomate, cenoura e beterraba; e os politerpenos (unidades maiores) encontrado no látex da seringueira (InfoEscola).

Citamos acima também os sesquiterpenóides. Conhecidos como sesquiterpenos lactonizados, compõem uma subclasse de compostos orgânicos biologicamente ativos relacionados também aos terpenos, contendo 15 átomos de carbono que formam um anel fundido de lactona.

Esta classe de substâncias é encontrada em diversas famílias de plantas, especialmente nas Asteraceae, sendo considerada seu principal marcador taxonômico.

Algumas lactonas podem desencadear reações alérgicas e toxicidade, particularmente em animais herbívoros (Cornell University Department of Animal Science). O que estas borboletas fazem é utilizar os componentes químicos do metabolismo secundário das plantas para criar uma auto-defesa. Ao metabolizar estes elementos, eles são incorporados nas glândulas osmetéricas da lagarta e nos tecidos até a vida adulta, garantindo assim uma estratégia química de defesa. Esta característica não é única desta família de borboletas. Borboletas monarcas (Danaus plexippus) e tantas outras miméticas do anel do tigre (Placidina euryanassa e do gênero Mechanitis, pertencentes a família Nymphalidae) usam componentes químicos como alcaloides, componentes pirrolizidínicos para elaborar quimicamente defesas contra predadores.

Em plantas tóxicas ou ervas daninhas, dentre várias outras espécies, um tipo especial de sesquiterpenos lactonizados, é um utilizado devido a presença de um importante componente anti-malárico presente, por exemplo nas plantas Artemisia annua, planta de origem chinesa denominada “qinghaosu” (Posner et al, 1999).

O mecanismo de ação desta classe de substâncias baseia-se principalmente na formação de uma reação entre o átomo de carbono na posição β da ligação dupla conjugada à carbonila do anel lactônico com o átomo de enxofre de aminoácidos presentes em enzimas e proteínas, como por exemplo a cisteína.

Não é possível observar a evolução de artrópodes sem considerar suas dietas como elemento fundamental na determinação de processos de defesa química. Muitos exemplos deste tipo são encontrados nessas famílias de borboletas, e mesmo em outras, como as borboletas do clado Pieridae. Por exemplo, a análise genômica funcional comparativa da produção de compostos químicos denominados glucosinolatos-mirosinase na família das plantas Brassicaceae revelou a evolução contínua em resposta à pressão da herbivoria. Várias enzimas, com variação alélica estão envolvidas na biossíntese de diversas estruturas de glucosinolato e concentrações relacionadas. Assinaturas de seleção positiva no nível molecular foram identificados nestes genes e mostraram que ele está passando por duplicação, especialmente de genes ligados a neo-funcionalização, documentando a evolução em curso no nível metabólico de glucosinolatos. Assim, a inovação inicial, que provavelmente facilitou a fuga das plantas Brassicales da pressão da herbivoria continua a evoluir em linhagens derivadas de borboletas da família Pieridae (Christopher et al, 2007).

O mesmo ocorre com as borboletas rabo-de-andorinha, em especial o gênero Papilio que se alimenta de plantas contendo defesas químicas baseadas na substância furanocoumarina, sintetizadas por centrais que utilizem os membros do citocromo P450 da superfamília das mono-oxigenases. A diversidade das borboletas Papilio aumenta com a diversidade de furanocoumarina da planta hospedeira. Curiosamente, a furanocoumarina induz a desintoxicação utilizando outros membros da superfamília do citocromo P450. A participação do citocromo P450 em ambos os lados da interação planta/inseto destaca as diversas funções de membros funcionais deste jogo de superfamílias de genes em resposta a questão ambiental. De fato, a mariposa da família Noctuidae chamada Helicoverpa (que diverge das borboletas Papilio em cerca de 100 milhões de anos) usa independentemente outros P450s para desintoxicar a furanocoumarina, destacando a repetibilidade do papel deste gene na desintoxicação. O citocromo P450s também faz parte da via de síntese de glucosinolatos em plantas Brassicales. Curiosamente, em lepidopteras especializados em glucosinolatos, apenas os novos mecanismos moleculares discutidos no artigo foram identificados, o que reforça ainda mais a proposta (Christopher et al, 2007).

Conclusão

Componentes químicos tóxicos que são frutos do metabolismo secundário como ácidos, alcaloides, cardenolídeos e tantos outros são elementos constituintes das plantas e ao serem metabolizados atravessam toda a cadeia alimentar – alcançando muitas vezes níveis altos, como os consumidores secundários, por exemplo. Um destes exemplos mais extremos vem das aves Pitohui na Nova Guiné. Esse pássaro é incomum, o único em todo o planeta que possui um tipo de toxina presente na pele e nas penas que se aproxima da batracotoxina, os mesmos compostos presentes nas rãs da família Dendrobatidae. É um animal diurno que se alimenta de besouros da família Melirydae, onde consegue, de alguma forma, metabolizar compostos químicos das plantas hospedeiras.

Da mesma forma com que borboletas, outros grupos de vertebrados são capazes de seqüestrar produtos metabólicos de suas respectivas fontes alimentares. No caso dos Pitouhui as batraquiotoxinas (HomoBTX) estão em besouros do gênero Choresine que os adquiriram a partir das plantas que comem. Estes pequenos besouros e as suas concentrações elevadas de toxinas que reverberam nas demais etapas da cadeia alimentar, proporcionando uma fonte de toxina para as aves Nova Guiné quando se alimentam do besouro. Uma análise do conteúdo do estômago dos pássaros Pitohui revelou a presença de besouros Choresine em sua dieta, bem como numerosos outros pequenos besouros e artrópodes. A família Melyridae é cosmopolita, e também presente em florestas tropicais colombianas da América do Sul e são fontes de Batraquiotoxinas encontrados nos sapos altamente tóxicos do gênero Phyllobates (Dumbacher et al, 2000).

Saiba mais em:

AS COMPOSIÇÕES QUÍMICAS DE VENENOS DE INSETOS.

VENENOS DE INSETOS.

Victor Rossetti

Palavras chave: NetNature, Rossetti, Compostos químicos, Osmetério, Cardenolídeos, Terpenos, Monoterpenos, Herbivoria, Evolução, Química.

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Referências

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Burger, B.V., Roth, M., Le Roux, M., Spies, H.S.C., Truter, V. and Geertsema, H. 1978. The chemical nature of the defensive larval secretion of the citrus Swallowtail, Papilio demodocus. J. Insect Physiol. 24: 803-805.
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